2012-2013: Grundlæggelse og de første årRediger
A24 blev grundlagt den 20. august 2012 af filmveteranerne Daniel Katz, David Fenkel og John Hodges. Katz var tidligere leder af filmfinansieringsgruppen hos Guggenheim Partners, Fenkel var præsident, medstifter og partner hos Oscilloscope, og Hodges var chef for produktion og udvikling hos Big Beach. Navnet “A24” var inspireret af den italienske A24-motorvej, som Katz kørte på, da han besluttede at stifte selskabet; tilfældigvis er motorvejen også kendt i den italienske filmhistorie som ramme for mange små byer og landskaber i Abruzzan, der blev brugt i film af neorealistiske og surrealistiske mestre.
Guggenheim Partners stillede startkapital til rådighed for A24. Selskabet blev startet for at stifterne kunne opleve selskabets “film fra et særpræget synspunkt”. I oktober 2012 blev Nicolette Aizenberg ansat som chef for publicity og overtog stillingen fra 42West, hvor hun var senior publicity executive.
Selskabet begyndte sin distribution af film i 2013. Selskabet markerede sin første biografudgivelse med Roman Coppolas A Glimpse Inside the Mind of Charles Swan III, som havde en begrænset udgivelse. Andre biografudgivelser i 2013 omfattede Sally Potters Ginger & Rosa, Harmony Korines Spring Breakers, Sofia Coppolas The Bling Ring og James Ponsoldts The Spectacular Now.
I september 2013 indgik A24 en aftale på 40 millioner dollars med DirecTV Cinema, hvor DirecTV Cinema ville tilbyde dag-og-dato udgivelser 30 dage før en biografudgivelse fra A24; Enemy var den første, der blev distribueret effektivt. Samme år indgik A24 en aftale med Amazon Prime, hvor A24-distribuerede film ville være tilgængelige på Amazon Instant Video, efter at de var blevet tilgængelige på dvd og Blu-ray.
2014-2017: I maj 2015 meddelte A24, at selskabet ville starte en tv-afdeling og begyndte at producere USA Network-serien Playing House samt at arbejde på at udvikle en tv-serie, der senere skulle blive til Comrade Detective, produceret af Channing Tatum. Selskabet meddelte også, at de også ville finansiere og udvikle piloter.
I januar 2016 blev Sasha Lloyd ansat i selskabet for at håndtere al film- og tv-distribution og forretningsudvikling på det internationale marked. Selskabet hævede også i samarbejde med Bank of America, J.P. Morgan & Co. og SunTrust Banks sin kreditlinje fra 50 millioner dollars til 125 millioner dollars en måned senere for at udbygge sine aktiviteter. I april erhvervede selskabet alle udenlandske rettigheder til Swiss Army Man, distribuerer filmen i alle territorier og indgår partnerskaber med distributører, der tidligere havde erhvervet rettighederne til filmen, hvilket var en premiere for selskabet. I juni sluttede selskabet sig sammen med Oscilloscope og distributøren Honora til BitTorrent Now for at distribuere værker fra deres portefølje på tværs af den reklamefinansierede tjeneste.
I januar 2017 erhvervede selskabet distributionsrettighederne i USA og Kina til deres første udenlandsksprogede film, Menashe.
2018-nutid: Rediger
Den 20. februar 2018 lancerede A24 en podcast med titlen The A24 Podcast. Episoderne er baseret på en diskussion mellem to medlemmer af filmbranchen. Bemærkelsesværdige gæster i showet har bl.a. været Bo Burnham, Paul Schrader, Sofia Coppola, Alia Shawkat og Martin Scorsese. Selv om der ikke er nogen foruddefineret struktur, indeholder episoderne som regel diskussioner om de to gæsters seneste værker, hvilket giver mulighed for at forgrene diskussionerne til andre områder. I februar 2021 var der udgivet 18 episoder.
Den 26. marts 2018 meddelte medstifter John Hodges, at han forlod selskabet.
Den 15. november 2018 meddelte A24 og Apple, at de havde indgået et flerårigt partnerskab, hvor A24 vil producere en række originale film til Apple. Der var ikke tale om en first-look-aftale, hvilket betyder, at A24 fortsat kan producere og erhverve film til udgivelse uden for aftalen, og at det ikke ville påvirke tidligere aftaler, som A24 havde indgået med andre selskaber. Det er i øjeblikket uvist, om denne liste af film vil få en biografudgivelse eller være eksklusiv til Apples streamingtjeneste Apple TV+.
Den 13. november 2019 indgik A24 en aftale om premium kabel-tv-udsendelse med Showtime Networks, der dækker alle filmudgivelser frem til den 1. november 2022. Aftalen omfatter ikke film, der allerede er en del af Apple-partnerskabet.