Platt macht seine Entscheidungen über die Annahme von Schauspielrollen davon abhängig, dass die Rolle „anders ist als das, was ich gerade gemacht habe…ich muss an der Rolle interessiert sein“. Nach Married to the Mob spielte er in Working Girl (1988), Flatliners (1990), Beethoven (1992), The Three Musketeers (1993), A Time to Kill (1996), Executive Decision (1996) und Bulworth (1998). 1998 spielten Platt und Stanley Tucci in The Impostors (Die Betrüger) zwei Versager, die mit ahnungslosen Fremden improvisieren. Tucci und Platt entwickelten die Charaktere während der Arbeit an einem Theaterstück an der Yale University im Jahr 1988, wobei Tucci später das Drehbuch fertigstellte und Regie führte.
1999 spielte Platt den wohlhabenden und exzentrischen Krokodil-Liebhaber Hector in David E. Kelleys Lake Placid, neben Bill Pullman und Bridget Fonda. Platt beschrieb Hector als „ziemlich ruppig und unausstehlich zuweilen, aber ich hoffe, er wächst einem ans Herz. Ich glaube, David dachte ursprünglich an ihn als eine Art großen weißen Jäger, aber als ich für die Rolle unterschrieb, schrieb er ihn in eine andere Richtung.“
Das kurzlebige Drama Deadline war Platts erste Hauptrolle im Fernsehen. Deadline wurde von Dick Wolf entwickelt, der auch Law & Order schuf, und drehte sich um das Leben von Zeitungsjournalisten in New York City. Platt spielte die Hauptrolle des mit dem Pulitzer-Preis ausgezeichneten Kolumnisten Wallace Benton, eines „unwahrscheinlichen Helden“. Die starke Besetzung, zu der auch Bebe Neuwirth und Hope Davis gehörten, konnte das mangelhafte Drehbuch nicht ausgleichen, und die Serie wurde bald abgesetzt. Nach dem Misserfolg von Deadline vermied Platt die Arbeit im Fernsehen, bis er ein Drehbuch für The West Wing las und eine Gastrolle annahm. Er erhielt eine Emmy-Nominierung für seine Darstellung des nüchternen Anwalts des Weißen Hauses, Oliver Babish, der in der zweiten Staffel eine Verteidigung für Präsident Bartlet und andere, die seine Multiple Sklerose verschwiegen hatten, zusammenstellen sollte.
Seine Rolle in der Fernsehserie Huff als Russell Tupper von 2004 bis 2006 kam gut an, vor allem beim Schöpfer Bob Lowry, der sagte: „Oliver spielt einen alkoholkranken, drogensüchtigen, sexsüchtigen, arbeitssüchtigen, frauenverachtenden Frauenfeind, der liebenswert ist. Ich kenne keinen anderen Schauspieler, der das kann. Ursprünglich sah ich Russell als blonden Hengst, aber als ich sah, was Oliver konnte, wurde mir klar, wie viel besser, reicher und weniger vorhersehbar er war als meine Vorstellung von der Figur … Oliver setzt sich sehr für die Idee ein, dass die Geschichte und die Dialoge charakterbezogen und einzigartig sein müssen“. Platts Arbeit wurde für zwei Emmy Awards und einen Golden Globe nominiert.
2005 spielte Platt in Harold Ramis‘ Film The Ice Harvest einen unglücklichen Geschäftsmann mit einer Trophäenfrau und zwei Stiefkindern, der sich mit einem Freund einlässt, der einem Mafiaboss zwei Millionen Dollar gestohlen hat. Außerdem spielte er in Lasse Hallströms Casanova einen Schmalzhändler namens Papprizzio, der mit Casanova (Heath Ledger) um die Ehe mit Francesca (Sienna Miller) konkurriert. Für seine Rolle in Casanova gewann Platt den New York Film Critics Online Award als bester Nebendarsteller.
Eine Broadway-Produktion mit dem Titel Shining City war Platts Broadway-Debüt im Jahr 2006. Das Stück spielte in Dublin, und Platt spielte die Rolle des gequälten Protagonisten John. Der Regisseur von Shining City sagte: „Es gibt ein Wort, das Oliver beschreibt. Es ist ‚Menschlichkeit‘. Er hat diese Jedermann-Qualität. Er ist ein widersprüchliches menschliches Wesen mit Schwächen und Stärken. Und er ist liebenswert. Er kann einen gleichzeitig zum Lachen bringen und einem das Herz brechen. Oliver hat der Rolle des John das gegeben, was ich erwartet habe, und noch mehr: enormen Einfallsreichtum und Sensibilität.“ Platt besuchte Dublin, um sich auf die Rolle vorzubereiten und sicherzustellen, dass seine Darstellung authentisch ist. Er wurde für einen Tony Award als „Bester Hauptdarsteller in einem Theaterstück“ nominiert.
Im Jahr 2007 spielte Platt die Rolle des Yankees-Besitzers George Steinbrenner in der ESPN-Miniserie The Bronx Is Burning. Platt unterschrieb für das Projekt, nachdem John Turturro als Billy Martin bestätigt wurde, denn: „Diese Sache lebt oder stirbt durch diese Darstellung … Ich denke, es ist eine großartige Besetzung. Gott weiß, dass er die Intensität hat.“ Platt spielte die Hauptrolle in der Pilotfolge von The Thick of It, einem Remake der gleichnamigen britischen Serie im Jahr 2007. Die Serie wurde von ABC nicht übernommen.
Platt spielte die Rolle des Nathan Detroit an der Seite von Lauren Graham als Miss Adelaide in der Broadway-Neuauflage von Guys and Dolls, die am 3. Februar 2009 im Nederlander Theatre Premiere hatte und am 1. März 2009 offiziell eröffnet wurde. Die Produktion schloss am 14. Juni 2009 nach 113 Aufführungen.
Platt spielte die Rolle des Stabschefs des Weißen Hauses, Carl Anheuser, in Roland Emmerichs 2012, einem Katastrophenfilm, der am 13. November 2009 veröffentlicht wurde.
Platt spielte den Hohepriester in dem 2009 veröffentlichten Harold Ramis-Film Year One. Im August 2010 wurde er für die Rolle des „Man in Black“ in dem 2011 erschienenen X-Men-Spin-Off X-Men: First Class unter der Regie von Matthew Vaughn besetzt. Im Jahr 2012 spielte er die Hauptrolle in der romantischen Komödie The Oranges an der Seite von Hugh Laurie und Leighton Meester und trat in dem Actionfilm Chinese Zodiac auf. Im Animationsfilm Dorothy of Oz von 2013 gab er die Stimme von Wiser the Owl. 2016 spielte er in dem übernatürlichen Thriller The 9th Life of Louis Drax von Miramax mit.