Platt a színészi szerepek elfogadásáról szóló döntéseit az alapján hozza meg, hogy a szerep “különbözik attól, amit épp most csináltam… Érdekelni kell a szerep”. A Married to the Mob után szerepelt a Working Girl (1988), a Flatliners (1990), a Beethoven (1992), a The Three Musketeers (1993), az A Time to Kill (1996), a Executive Decision (1996) és a Bulworth (1998) című filmekben. 1998-ban Platt és Stanley Tucci két csődtömeg színészt játszott, akik gyanútlan idegenekkel improvizálnak a The Impostors című filmben. Tucci és Platt 1988-ban a Yale Egyetemen egy színdarabon dolgozva dolgozták ki a karaktereket, Tucci később befejezte a forgatókönyvet és rendezte a filmet.
1999-ben Platt játszotta a gazdag és különc krokodilrajongó Hectort David E. Kelley Lake Placid című filmjében, Bill Pullman és Bridget Fonda mellett. Platt úgy jellemezte Hectort, hogy “időnként eléggé durva és ellenszenves, de remélem, hozzá tud nőni az emberhez. Azt hiszem, David eredetileg egy nagy fehér vadász fickónak képzelte el, de amikor aláírtam a szerepre, valahogy más irányba írta meg.”
A rövid életű Deadline című dráma volt Platt első főszerepe a televízióban. A Deadline-t Dick Wolf készítette, aki a Law & Ordert is megalkotta, és a New York-i újságírók életére összpontosított. Platt játszotta a Pulitzer-díjas rovatvezető, Wallace Benton, egy “valószínűtlen hős” szerepét. Az erős szereplőgárda, amelyben Bebe Neuwirth és Hope Davis is szerepelt, nem tudta ellensúlyozni a színvonal alatti írói munkát, és a sorozatot hamarosan törölték. A Deadline kudarca után Platt kerülte a televíziós munkát, mígnem elolvasta a The West Wing forgatókönyvét, és leszerződött egy vendégszerepre. Emmy-jelölést kapott a keménykezű fehér házi jogtanácsos, Oliver Babish alakításáért, akit a második évadban azért hoztak be, hogy összeállítsa Bartlet elnök és mások védelmét, akik eltitkolták a szklerózis multiplexét.
A 2004 és 2006 között a Huff című tévésorozatban Russell Tupper szerepében nyújtott alakítása jó fogadtatásban részesült, különösen Bob Lowry, a sorozat alkotója, aki szerint: “Oliver egy alkoholista, drogfüggő, szexmániás, munkamániás, nőgyűlölő nőgyűlölőt játszik, aki imádnivaló. Nem ismerek olyan színészt, aki ezt meg tudná csinálni. Eredetileg Russellt szőke csődörnek képzeltem el, de amikor láttam, hogy Oliver mire képes, rájöttem, mennyivel jobb, gazdagabb és kevésbé kiszámítható, mint az én elképzelésem a karakterről … Oliver nagyon elkötelezett amellett, hogy a történet és a párbeszédek karakterközpontúak és egyediek legyenek”. Platt munkáját két Emmy-díjra és egy Golden Globe-ra jelölték.
2005-ben Platt szerepelt Harold Ramis A jégszüret című filmjében, mint egy boldogtalan üzletember, akinek trófea felesége és két mostohagyermeke van, és kapcsolatba kerül egy barátjával, aki 2 millió dollárt lopott egy maffiafőnöktől. Lasse Hallström Casanova című filmjében is játszott egy Papprizzio nevű zsíros kereskedőt, aki Casanovával (Heath Ledger) verseng a Francesca (Sienna Miller) házasságáért. Platt elnyerte a New York-i filmkritikusok online díját a legjobb mellékszereplőnek a Casanova szerepéért.
Platt 2006-ban debütált a Broadwayn a Shining City című produkcióval. A darab Dublinban játszódott, Platt pedig a megkínzott főhőst, Johnt alakította. A Shining City rendezője azt mondta: “Egyetlen szóval lehet leírni Olivert. Ez az ’emberség’. Megvan benne ez az örökkévalóság. Ő egy ellentmondásos emberi lény, hibákkal és erősségekkel. És szerethető. Egyszerre képes megnevettetni és összetörni a szívedet. Oliver azt hozta John szerepébe, amit vártam tőle, és még annál is többet: óriási leleményességet és érzékenységet.” Platt Dublinban járt, hogy felkészüljön a szerepre, és biztosítsa, hogy alakítása hiteles legyen. Tony-díjra jelölték a “Legjobb színészi alakítás színdarabban” kategóriában.
2007-ben Platt játszotta a Yankees-tulajdonos George Steinbrenner szerepét az ESPN The Bronx Is Burning című minisorozatában. Platt azután írt alá a projekthez, hogy John Turturro megerősítette Billy Martin szerepét, mert “Ez a dolog él vagy hal azáltal, hogy ez az alakítás … Szerintem ez egy nagyszerű szereposztás. Isten tudja, hogy megvan benne az intenzitás”. Platt 2007-ben szerepelt a The Thick of It, az azonos című brit sorozat remake-jének pilot epizódjában. A sorozatot az ABC nem vette fel.
Platt játszotta Nathan Detroit szerepét, Lauren Graham mellett Miss Adelaide szerepében, a Guys and Dolls Broadway felújításában, amely 2009. február 3-án kezdte meg előadásait a Nederlander Színházban, és hivatalosan 2009. március 1-jén nyílt meg. A produkció 2009. június 14-én, 113 előadás után zárult.
Platt játszotta Carl Anheuser fehér házi kabinetfőnököt Roland Emmerich 2012 című, 2009. november 13-án bemutatott katasztrófafilmjében.
Platt játszotta a főpapot Harold Ramis 2009-ben bemutatott Year One című filmjében. 2010 augusztusában megkapta a “The Man in Black” szerepét a 2011-es X-Men spin-offban, az X-Men: First Class-ban, amelyet Matthew Vaughn rendezett. 2012-ben Hugh Laurie és Leighton Meester oldalán szerepelt a The Oranges című romantikus vígjátékban, valamint feltűnt a Chinese Zodiac című akciófilmben. Ő adta Wiser, a bagoly hangját a 2013-as Dorothy of Oz című animációs filmben. Szerepelt a Miramax 2016-os természetfeletti thrillerében, a The 9th Life of Louis Drax című filmben.