Platt decide di accettare ruoli di recitazione in base al fatto che il ruolo sia “diverso da quello che ho appena fatto… devo essere interessato al ruolo”. Dopo Married to the Mob, è apparso in Working Girl (1988), Flatliners (1990), Beethoven (1992), The Three Musketeers (1993), A Time to Kill (1996), Executive Decision (1996), e Bulworth (1998). Nel 1998 Platt e Stanley Tucci hanno interpretato due attori fannulloni che improvvisano con ignari sconosciuti in The Impostors. Tucci e Platt hanno sviluppato i personaggi mentre lavoravano ad una commedia all’Università di Yale nel 1988, con Tucci che ha poi completato la sceneggiatura e diretto il film.
Nel 1999, Platt ha interpretato il ricco ed eccentrico appassionato di coccodrilli Hector in Lake Placid di David E. Kelley, accanto a Bill Pullman e Bridget Fonda. Platt ha descritto Hector come “piuttosto abrasivo e odioso a volte, ma, spero, ha un modo di crescere con te. Penso che David originariamente pensasse a lui come una specie di grande cacciatore bianco, ma quando ho firmato per il ruolo lo ha scritto in una direzione diversa.”
Il breve dramma Deadline ha fornito a Platt il primo ruolo da protagonista in televisione. Creato da Dick Wolf, che ha anche creato Law & Order, Deadline era incentrato sulla vita dei giornalisti di giornali a New York City. Platt ha interpretato l’editorialista vincitore del premio Pulitzer Wallace Benton, un “eroe improbabile”. Il forte cast, che includeva anche Bebe Neuwirth e Hope Davis, non riuscì a compensare una scrittura inferiore allo standard e la serie fu presto cancellata. Dopo il fallimento di Deadline, Platt ha evitato di lavorare in televisione fino a quando ha letto un copione per The West Wing e ha firmato per un ruolo da ospite. Ha ricevuto una nomination agli Emmy per il suo ritratto di Oliver Babish, consigliere della Casa Bianca, portato durante la seconda stagione per compilare una difesa per il presidente Bartlet e altri che hanno coperto la sua non divulgazione della sclerosi multipla.
Il suo ruolo nella serie televisiva Huff nel ruolo di Russell Tupper dal 2004 al 2006 è stato ben accolto, soprattutto dal creatore Bob Lowry, che ha detto: “Oliver interpreta un misogino alcolizzato, drogato, maniaco del sesso, del lavoro, donnaiolo che è adorabile. Non conosco nessun attore che possa farlo. All’inizio vedevo Russell come uno stallone biondo, ma quando ho visto cosa poteva fare Oliver, ho capito quanto fosse migliore, più ricco e meno prevedibile della mia idea del personaggio… Oliver è molto impegnato nell’idea che la storia e il dialogo siano guidati dal personaggio e unici”. Il lavoro di Platt è stato nominato per due Emmy Awards e un Golden Globe.
Nel 2005, Platt ha recitato nel film di Harold Ramis The Ice Harvest nel ruolo di un infelice uomo d’affari con una moglie trofeo e due figliastri che viene coinvolto con un amico che ha rubato 2 milioni di dollari da un boss della mafia. Ha anche interpretato un mercante di lardo di nome Papprizzio in Casanova di Lasse Hallström, che compete con Casanova (Heath Ledger) per il matrimonio con Francesca (Sienna Miller). Platt ha vinto il New York Film Critics Online Award come miglior attore non protagonista per il suo ruolo in Casanova.
Una produzione di Broadway chiamata Shining City fu il debutto di Platt a Broadway nel 2006. L’opera era ambientata a Dublino, e il ruolo di Platt era quello del tormentato protagonista, John. Il regista di Shining City disse: “C’è una parola per descrivere Oliver. È ‘umanità’. Ha quella qualità da uomo qualunque. È un essere umano contraddittorio con difetti e punti di forza. Ed è amabile. Può contemporaneamente farti ridere e spezzarti il cuore. Oliver ha portato al ruolo di John quello che mi aspettavo e anche di più: un’enorme inventiva e sensibilità”. Platt ha visitato Dublino per prepararsi al ruolo e assicurarsi che la sua performance fosse autentica. È stato nominato per un Tony Award per la “Migliore performance di un attore protagonista in uno spettacolo teatrale”.
Nel 2007, Platt ha interpretato il ruolo del proprietario degli Yankees George Steinbrenner nella mini-serie ESPN The Bronx Is Burning. Platt ha firmato per il progetto dopo che John Turturro è stato confermato come Billy Martin, perché, “Questa cosa vive o muore per quel ritratto … Penso che sia un ottimo casting. Dio sa che lui ha l’intensità”. Platt ha recitato nell’episodio pilota di The Thick of It, un remake dell’omonimo show britannico nel 2007. La serie non è stata ripresa dalla ABC.
Platt ha recitato nel ruolo di Nathan Detroit, accanto a Lauren Graham come Miss Adelaide, nel revival di Broadway di Guys and Dolls che ha iniziato le rappresentazioni al Nederlander Theatre il 3 febbraio 2009, e ha aperto ufficialmente il 1 marzo 2009. La produzione ha chiuso il 14 giugno 2009, dopo 113 spettacoli.
Platt ha interpretato il capo dello staff della Casa Bianca Carl Anheuser in 2012 di Roland Emmerich, un film catastrofico uscito il 13 novembre 2009.
Platt ha interpretato il sommo sacerdote nel film di Harold Ramis Year One uscito nel 2009. Nell’agosto 2010, è stato scritturato nel ruolo di “The Man in Black” nello spin-off di X-Men del 2011, X-Men: First Class, diretto da Matthew Vaughn. Nel 2012, ha recitato nella commedia romantica The Oranges accanto a Hugh Laurie e Leighton Meester ed è apparso nel film d’azione Chinese Zodiac. Ha fornito la voce di Wiser il gufo nel film d’animazione Dorothy of Oz del 2013. È apparso nel thriller soprannaturale del 2016 della Miramax, The 9th Life of Louis Drax.