1985年、NBCのシットコム「The Cosby Show」のエピソードに出演し、女優デビューを果たした。 その後、「マイアミ・バイス」、「クオンタム・リープ」、「マトロック」などに出演。 1988年、ロマンティック・コメディ映画『カミング・トゥ・アメリカ』で、エディ・マーフィの相手役として主役に抜擢された。 この映画は興行的に成功し、全世界で 288,752,301 ドルの興行収入を記録した。 翌年には、ABC の短命ドラマシリーズ「ギデオンオリバー」でルイス・ゴセット・ジュニアと共演した。 その後、テレビ映画『コジャック』シリーズで共演。 1991年、ABCの昼メロ「オール・マイ・チルドレン」に警察官のミミ・リード役で出演。 第25回NAACPイメージ賞では、昼のドラマシリーズで優秀女優賞にノミネートされたが、ビクトリア・ロウェルに敗れた。 1991年から1994年まで「All My Children」にレギュラー出演し、1995年と2005年に同シリーズに復帰した。 同ドラマを降板後、「New York Undercover」、「Walker, Texas Ranger」、「Cosby」にゲスト出演した。 1996年には、ペニー・マーシャル監督のコメディドラマ『The Preacher’s Wife』に脇役として出演している。 1997年、FOXの短命ドラマシリーズ「413 Hope St.」でリチャード・ラウンドトゥリーとともに主役を演じる。 2000年代初頭、「ガイディング・ライト」（2001-2002）、「ボールド＆ザ・ビューティフル」（2004-2005）でレギュラーを務め、昼のテレビ界に復帰する。 2004 年には、コメディ映画『ジョンソン・ファミリー・バケーション』で、マック・ジョンソン（スティーブ・ハーベイが演じた）の妻ジャクリーヌを演じた。 2007年には、コメディドラマ映画『Towelhead』に出演。 また、「ヴェロニカ・マーズ」「ハウス」「キャッスル」「スウィッチド・アット・バース」にゲスト出演している。 2014年、タイラー・ペリーが制作したオプラ・ウィンフリー・ネットワークのゴールデンタイム・ソープオペラ『The Haves and the Have Nots』のキャストに加わり、地方検事ジェニファー・サリソン役を演じている。 シーズン4の時点でシリーズレギュラーに昇格している。 2019年には、「セントラルフロリダの神になるには」でレギュラー出演していた。 ヘッドリーは2021年、続編『Coming 2 America』で『Coming to America』のリサ・マクダウェル役を再演している
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