Los niveles de dióxido de carbono (CO2) han aumentado drásticamente en la atmósfera y en el océano durante los últimos dos siglos (Sabine et al., 2004). Esto ha tenido efectos directos en el océano: la media mundial del pH en las aguas superficiales ha disminuido en 0,1 unidades desde la revolución industrial y se prevé que disminuya hasta en 0,4 unidades para 2100 (Orr et al., 2005). La exposición a condiciones de pH reducido varía de forma natural entre los distintos ecosistemas marinos. Por ejemplo, durante los episodios de fuerte afloramiento, los hábitats marinos cercanos a la costa oeste de Estados Unidos ya soportan exposiciones de días a semanas de aguas subsaturadas corrosivas (en aragonito) que coinciden con las condiciones que probablemente surjan a medida que el aumento del CO2 atmosférico impulse los cambios en la química del océano y el forzamiento físico durante las próximas décadas (Feely et al., 2004; Gruber et al., 2012). Las previsiones oceanográficas detalladas que modelan la dinámica del pH en la corriente de California muestran que en los próximos 40 años se producirán condiciones crónicas de bajo pH, además de la variabilidad estacional debida al afloramiento (Hofmann et al., 2011) (Gruber et al., 2012). Por lo tanto, muchas especies templadas pueden estar experimentando ya las predicciones de fin de siglo en cuanto al pH durante breves periodos de tiempo, y se prevé que la exposición a estas condiciones de pH bajo sea más frecuente y de mayor duración en el futuro.
Además de la acidificación oceánica en curso, también se prevé que los eventos hipóxicos se produzcan con mayor frecuencia en el futuro, especialmente en la corriente de California (Bograd et al., 2008; Hauri et al., 2009; Morel et al., 2010; Gruber, 2011). El afloramiento trae pulsos de aguas profundas con alto contenido en nutrientes pero bajo en oxígeno a los hábitats bentónicos cercanos a la costa. El ciclo de aumento de la productividad del fitoplancton alimentado por los altos niveles de nutrientes del afloramiento y la escorrentía costera, seguido de la descomposición microbiana y el consumo de oxígeno asociado, puede reducir aún más los niveles de oxígeno. El afloramiento es más frecuente en primavera y verano y, por lo tanto, puede exponer a un amplio conjunto de especies marinas templadas a aguas con poco oxígeno y bajo pH durante los períodos críticos de reclutamiento. Este mecanismo de intensificación del afloramiento impulsado por el clima puede contribuir a la observación de que los fenómenos de hipoxia han aumentado en frecuencia, duración y extensión espacial a lo largo de la costa occidental de Estados Unidos (Schwing y Mendelssohn, 1997; Snyder et al., 2003; Grantham et al., 2004; Chan et al., 2008). Otras observaciones indican que las concentraciones de OD han disminuido durante las últimas décadas en la región de la corriente de California (Bograd et al., 2008; McClatchie et al., 2010; Booth et al., 2014), en parte como respuesta al calentamiento y a los procesos oceanográficos a gran escala. Los descensos en los niveles de oxígeno pueden dar lugar a aumentos del estrés subletal para los organismos marinos, incluso si las concentraciones se mantienen por encima del umbral de hipoxia (generalmente definido como que se produce alrededor de 2 mg de O2 L-1, Vaquer-Sunyer y Duarte, 2008).
La sensibilidad de las especies marinas a la acidificación de los océanos y la hipoxia depende de sus capacidades fisiológicas para tolerar los factores de estrés ambiental. Las algas, los invertebrados y los peces son susceptibles de manera diferente a los cambios en la química del océano (Kroeker et al., 2013), y algunas especies presentan efectos negativos mientras que otras muestran respuestas neutras o positivas. Estudios recientes de peces juveniles han indicado que el desarrollo en aguas de bajo pH provoca el deterioro de los sentidos olfativos (Munday et al., 2010), cambios en el comportamiento auditivo (Simpson et al., 2011; Rossi et al., 2016), alteraciones en la lateralización del cerebro (Domenici et al., 2011), aumento de los niveles de ansiedad (Hamilton et al., 2013) y reducciones en la capacidad de actividad aeróbica (Munday et al., 2009; Hamilton et al., 2017). En general, los meta-análisis han indicado que un conjunto de rasgos de la historia de la vida y el comportamiento se ven afectados por los niveles elevados de CO2 en algunas especies de peces marinos, mientras que otras especies parecen ser más tolerantes a estos cambios, especialmente las que habitan en entornos dinámicos templados (Cattano et al., 2018).
La hipoxia también puede tener impactos perjudiciales en las primeras etapas de la vida de los peces teleósteos. Los niveles de oxígeno extremadamente bajos suelen provocar mortalidad. A niveles moderados, los efectos subletales incluyen una mayor ocurrencia de deformidades larvales, tamaños más pequeños al momento de la eclosión, dificultad respiratoria y depresión metabólica (Boutilier et al., 1998; Landry et al., 2007). También se ha demostrado que la hipoxia afecta al comportamiento antidepredador, de manera que los peces en condiciones de hipoxia muestran una menor capacidad de respuesta a las señales de los depredadores, un menor rendimiento locomotor y cambios en el comportamiento de escolarización (Domenici et al., 2007). En comparación con otros taxones marinos, los peces suelen ser más sensibles a la desoxigenación y pueden mostrar efectos subletales de la exposición a niveles bajos de oxígeno, como la reducción del crecimiento y la alimentación, a concentraciones de oxígeno inferiores a 4,5 g/L, con concentraciones letales entre 1 y 2 mg/L (Levin, 2003; Vaquer-Sunyer y Duarte, 2008).
Algunos estudios han indicado que la exposición a aguas con alto nivel de CO2 da lugar a un mayor crecimiento del otolito (piedra del oído) en algunas especies de peces (Checkley et al., 2009; Munday et al., 2011a; Hurst et al., 2012; Bignami et al., 2013; Maneja et al., 2013; Rossi et al., 2016; Shen et al., 2016; Martino et al., 2017; Di Franco et al., 2019), con efectos que se magnificaron cuando los niveles de CO2 se incrementaron de 1000 a más de 4000 μatm. La alometría del crecimiento somático y del otolito también puede verse alterada por la acidificación de los océanos, como se refleja en los cambios en la relación tamaño de los peces-otolito (Réveillaca et al., 2015; Di Franco et al., 2019). En cambio, otros estudios no han mostrado efectos del CO2 elevado sobre el crecimiento de los otolitos o la relación tamaño-otolito de los peces en otras especies de peces en rangos similares de CO2 elevado (Franke, 2011; Munday et al., 2011b; Simpson et al., 2011; Frommel et al., 2013; Perry et al., 2015). Dada la importancia de los otolitos para la audición, el equilibrio y el balance espacial, algunos estudios han indicado que la acidificación del océano tiene la capacidad de influir en las funciones sensoriales (Simpson et al., 2011; Munday et al., 2011a; Bignami et al., 2013; Rossi et al., 2016), mientras que otros estudios han encontrado resultados equívocos (Shen et al., 2016). La hipoxia, por el contrario, parece deprimir típicamente el crecimiento del otolito en comparación con los peces criados en condiciones de normoxia (Sepúlveda, 1994; Hales y Able, 1995). La magnitud de la respuesta del crecimiento parece estar relacionada con la intensidad y la duración de la hipoxia experimentada, siendo el crecimiento de los otolitos más deprimido a niveles de oxígeno inferiores a 4 mg/L. Basándose en estas observaciones, se predice que la acidificación del océano y la hipoxia tienen efectos opuestos en el crecimiento del otolito.
Como primer paso para investigar la importancia relativa de la acidificación del océano y la hipoxia en el crecimiento del otolito (es decir, cambios en la relación entre el tamaño de los otolitos y el tamaño de los peces), probamos los efectos independientes de la pCO2 elevada y el oxígeno disuelto (OD) bajo en un rango de valores para cada factor de estrés en dos especies de peces de roca juveniles: pez de roca de cobre (Sebastes caurinus) y pez de roca azul (S. mystinus). Anteriormente, hemos demostrado que la acidificación del océano puede perjudicar las respuestas de comportamiento y la fisiología de la natación en el pez roca de cobre, con poca evidencia de los efectos del alto CO2 en el pez roca azul (Hamilton et al., 2017). También hemos probado los efectos de la hipoxia, encontrando que el rendimiento aeróbico se ve perjudicado a bajos niveles de DO en ambas especies y que las respuestas conductuales están alteradas en el pez roca de cobre (Mattiasen, 2018). El pez roca de cobre y el pez roca azul son especies cercanas a la costa que habitan en arrecifes rocosos y lechos de algas. Los juveniles de pez roca de cobre recién asentados (< 2 meses de edad) se encuentran en el dosel de algas cerca de la superficie, mientras que los juveniles de pez roca azul (3-4 meses de edad) se asientan y agregan en cardúmenes cerca del bentos (Love et al., 2002). Ambas especies experimentan cambios ontogenéticos en el uso del hábitat. Los adultos del pez cobrizo están fuertemente asociados al bentos, mientras que los adultos del pez azul se agrupan en el medio del agua (Love et al., 2002). El contraste en los hábitats de asentamiento (por ejemplo, el dosel para el pez roca de cobre, los arrecifes bentónicos para el pez roca azul) es coherente con su distribución vertical como juveniles pelágicos: el pez roca de cobre ocupa las capas superficiales, mientras que el pez roca azul parece ocupar las capas más profundas (Lenarz et al., 1991). Dado que los niveles de pH y DO suelen estar estratificados verticalmente en la columna de agua debido a la fotosíntesis y la respiración (Frieder et al., 2012), estas especies pueden estar expuestas a una química distinta durante el desarrollo, lo que puede afectar a su sensibilidad y tolerancia a los factores de estrés del cambio climático.
A menudo, los efectos de la acidificación de los océanos y la hipoxia en el crecimiento de los otolitos se han estudiado por separado y en diferentes especies, lo que hace difícil identificar la importancia relativa de cualquiera de los dos factores de estrés en la dirección y la magnitud de la respuesta del crecimiento. Además, muchos estudios anteriores han expuesto a los individuos a condiciones de tratamiento de alta pCO2 y baja DO durante escalas de tiempo relativamente cortas (de días a semanas). Aquí examinamos los efectos independientes de cada uno de los factores de estrés sobre el crecimiento de los otolitos en los peces de roca de cobre y azules tras la exposición crónica a cambios en la química del océano durante un período de 5 a 6 meses. Basándonos en estudios anteriores, predijimos que una pCO2 elevada daría lugar a otolitos relativamente más grandes para un pez de tamaño determinado, mientras que los niveles bajos de OD reducirían el crecimiento de los otolitos. Dado que los peces de roca de cobre parecen ser más sensibles a los niveles elevados de CO2 y a los niveles bajos de OD que los peces de roca azules en sus respuestas fisiológicas y de comportamiento, también planteamos la hipótesis de que las respuestas de crecimiento de los otolitos serían más fuertes en los peces de roca de cobre.