Platt toma sus decisiones sobre la aceptación de papeles de actor basándose en que el papel sea «diferente de lo que acabo de hacer… Tengo que estar interesado en el papel». Después de Married to the Mob, apareció en Working Girl (1988), Flatliners (1990), Beethoven (1992), Los tres mosqueteros (1993), A Time to Kill (1996), Executive Decision (1996) y Bulworth (1998). En 1998, Platt y Stanley Tucci interpretaron a dos actores sin futuro que improvisan con extraños desprevenidos en Los impostores. Tucci y Platt desarrollaron los personajes mientras trabajaban en una obra de teatro en la Universidad de Yale en 1988, y posteriormente Tucci completó el guión y dirigió la película.
En 1999, Platt interpretó al rico y excéntrico entusiasta de los cocodrilos Hector en Lake Placid, de David E. Kelley, junto a Bill Pullman y Bridget Fonda. Platt describió a Héctor como «bastante abrasivo y odioso a veces, pero, espero, tiene una forma de crecer en ti. Creo que David pensó originalmente en él como un tipo de gran cazador blanco, pero cuando firmé para el papel lo escribió en una dirección diferente».
El drama de corta duración Deadline supuso el primer papel protagonista de Platt en televisión. Creada por Dick Wolf, que también creó Law & Order, Deadline se centraba en la vida de los periodistas de los periódicos de Nueva York. Platt interpretaba al columnista Wallace Benton, ganador del Premio Pulitzer, un «héroe improbable». El sólido reparto, que incluía también a Bebe Neuwirth y Hope Davis, no pudo compensar una escritura deficiente y la serie fue pronto cancelada. Tras el fracaso de Deadline, Platt evitó trabajar en televisión hasta que leyó un guión de The West Wing y firmó para un papel de invitado. Recibió una nominación al Emmy por su interpretación del serio consejero de la Casa Blanca Oliver Babish, contratado durante la segunda temporada para elaborar una defensa para el presidente Bartlet y otros que encubrieron su no revelación de la esclerosis múltiple.
Su papel en la serie de televisión Huff como Russell Tupper de 2004 a 2006 fue bien recibido, especialmente por el creador Bob Lowry, quien dijo: «Oliver interpreta a un misógino alcohólico, drogadicto, adicto al sexo, adicto al trabajo y mujeriego que es adorable. No conozco a ningún actor que pueda hacer eso. Al principio vi a Russell como un galán rubio, pero cuando vi lo que Oliver podía hacer, me di cuenta de que era mucho mejor, más rico y menos predecible que mi idea del personaje… Oliver está muy comprometido con la idea de que la historia y los diálogos se basen en los personajes y sean únicos». El trabajo de Platt fue nominado a dos premios Emmy y a un Globo de Oro.
En 2005, Platt actuó en la película de Harold Ramis La cosecha de hielo como un infeliz hombre de negocios con una esposa trofeo y dos hijastros que se involucra con un amigo que ha robado dos millones de dólares a un jefe de la mafia. También interpretó a un comerciante de manteca llamado Papprizzio en Casanova, de Lasse Hallström, que compite con Casanova (Heath Ledger) por casarse con Francesca (Sienna Miller). Platt ganó el premio online de la crítica cinematográfica de Nueva York al mejor actor de reparto por su papel en Casanova.
Una producción de Broadway llamada Shining City fue el debut de Platt en Broadway en 2006. La obra estaba ambientada en Dublín y el papel de Platt era el del torturado protagonista, John. El director de Shining City dijo: «Hay una palabra para describir a Oliver. Es ‘humanidad’. Tiene esa cualidad de hombre común. Es un ser humano contradictorio, con defectos y virtudes. Y es adorable. Puede hacerte reír y romperte el corazón al mismo tiempo. Oliver ha aportado al papel de John lo que yo esperaba y más: una enorme inventiva y sensibilidad». Platt visitó Dublín para prepararse para el papel y asegurarse de que su interpretación fuera auténtica. Fue nominado al premio Tony a la «Mejor interpretación de un actor principal en una obra de teatro».
En 2007, Platt interpretó el papel del propietario de los Yankees, George Steinbrenner, en la miniserie de ESPN El Bronx está ardiendo. Platt se apuntó al proyecto después de que se confirmara a John Turturro como Billy Martin, porque «esta cosa vive o muere por esa representación… Creo que es un gran reparto. Dios sabe que tiene la intensidad». Platt protagonizó el episodio piloto de The Thick of It, un remake de la serie británica del mismo nombre en 2007. La serie no fue elegida por ABC.
Platt protagonizó el papel de Nathan Detroit, junto a Lauren Graham como Miss Adelaide, en la reposición en Broadway de Guys and Dolls, que comenzó a representarse en el Nederlander Theatre el 3 de febrero de 2009 y se estrenó oficialmente el 1 de marzo de 2009. La producción se cerró el 14 de junio de 2009, después de 113 representaciones.
Platt protagonizó el papel del Jefe de Gabinete de la Casa Blanca, Carl Anheuser, en 2012, de Roland Emmerich, una película de catástrofes estrenada el 13 de noviembre de 2009.
Platt interpretó al Sumo Sacerdote en la película de Harold Ramis Year One estrenada en 2009. En agosto de 2010, fue elegido para el papel de «El hombre de negro» en el spin-off de X-Men de 2011, X-Men: First Class, dirigida por Matthew Vaughn. En 2012, protagonizó la comedia romántica The Oranges junto a Hugh Laurie y Leighton Meester y apareció en la película de acción Chinese Zodiac. Puso la voz del búho Wiser en la película de animación Dorothy of Oz de 2013. Apareció en el thriller sobrenatural de Miramax de 2016, La novena vida de Louis Drax.