Platt fattar sina beslut om att acceptera skådespelarroller baserat på att rollen är ”annorlunda än vad jag just gjorde… jag måste vara intresserad av rollen”. Efter Married to the Mob medverkade han i Working Girl (1988), Flatliners (1990), Beethoven (1992), The Three Musketeers (1993), A Time to Kill (1996), Executive Decision (1996) och Bulworth (1998). År 1998 spelade Platt och Stanley Tucci två dödliga skådespelare som improviserar med intet ont anande främlingar i The Impostors. Tucci och Platt utvecklade karaktärerna när de arbetade med en pjäs på Yale University 1988, och Tucci slutförde senare manuskriptet och regisserade filmen.
1999 spelade Platt den förmögne och excentriske krokodilentusiasten Hector i David E. Kelleys Lake Placid, tillsammans med Bill Pullman och Bridget Fonda. Platt beskrev Hector som ”ganska otrevlig och obehaglig ibland, men, hoppas jag, han har ett sätt att växa på en. Jag tror att David ursprungligen tänkte sig honom som en sorts vit jägare, men när jag skrev på för rollen skrev han honom i en annan riktning.”
Det kortlivade dramat Deadline gav Platt sin första huvudroll i tv. Deadline skapades av Dick Wolf, som också skapat Law & Order, och fokuserade på livet för tidningsjournalister i New York City. Platt spelade huvudrollen som den Pulitzerprisvinnande kolumnisten Wallace Benton, en ”osannolik hjälte”. De starka skådespelarna, som även inkluderade Bebe Neuwirth och Hope Davis, kunde inte kompensera för det undermåliga skrivandet och serien lades snart ner. Efter Deadlines misslyckande undvek Platt att arbeta på tv tills han läste ett manus till The West Wing och skrev på för en gästroll. Han fick en Emmy-nominering för sin roll som den stränga advokaten i Vita huset Oliver Babish, som under säsong två kom in för att sammanställa ett försvar för president Bartlet och andra som dolde att han inte avslöjade att han hade multipel skleros.
Hans roll i tv-serien Huff som Russell Tupper från 2004 till 2006 togs väl emot, särskilt av skaparen Bob Lowry, som sa: ”Oliver spelar en alkoholist, drogberoende, sexaholic, arbetsnarkoman, kvinnoförnedrande misogynist som är bedårande. Jag känner ingen skådespelare som kan göra det. Jag såg ursprungligen Russell som en blond hingst, men när jag såg vad Oliver kunde göra insåg jag hur mycket bättre, rikare och mindre förutsägbar han var än min idé om karaktären …. Oliver är mycket engagerad i idén att berättelsen och dialogen ska vara karaktärsdriven och unik”. Platts arbete nominerades till två Emmy Awards och en Golden Globe.
2005 medverkade Platt i Harold Ramis film The Ice Harvest i rollen som en olycklig affärsman med en troféfru och två styvbarn som blir involverad med en vän som har stulit 2 miljoner dollar från en maffiaboss. Han spelade också en späckhandlare vid namn Papprizzio i Lasse Hallströms Casanova, som konkurrerar med Casanova (Heath Ledger) om att gifta sig med Francesca (Sienna Miller). Platt vann New York Film Critics Online Award för bästa biroll för sin roll i Casanova.
En Broadwayföreställning med namnet Shining City var Platts Broadwaydebut 2006. Pjäsen utspelade sig i Dublin och Platts roll var den plågade huvudpersonen John. Shining Citys regissör sade: ”Det finns ett ord för att beskriva Oliver. Det är ’mänsklighet’. Han har den där allmängiltiga egenskapen. Han är en motsägelsefull människa med brister och styrkor. Och han är älskvärd. Han kan samtidigt få dig att skratta och krossa ditt hjärta. Oliver har tillfört rollen som John vad jag förväntade mig och mer därtill: en enorm uppfinningsrikedom och känslighet.” Platt besökte Dublin för att förbereda sig för rollen och försäkra sig om att hans framförande var autentiskt. Han nominerades till ett Tony-pris för ”Best Performance by a Leading Actor in a Play”.
År 2007 spelade Platt rollen som Yankees-ägaren George Steinbrenner i ESPN:s miniserie The Bronx Is Burning. Platt skrev under på projektet efter att John Turturro hade bekräftats som Billy Martin, eftersom ”den här saken lever eller dör av den porträtteringen … Jag tycker att det är en fantastisk rollbesättning. Gud vet att han har intensiteten.” Platt spelade huvudrollen i pilotavsnittet av The Thick of It, en nyinspelning av den brittiska serien med samma namn 2007. Serien togs inte upp av ABC.
Platt spelade huvudrollen som Nathan Detroit, tillsammans med Lauren Graham som Miss Adelaide, i Broadway-revyn av Guys and Dolls som började spelas på Nederlander Theatre den 3 februari 2009 och hade officiell premiär den 1 mars 2009. Produktionen stängdes den 14 juni 2009 efter 113 föreställningar.
Platt spelade huvudrollen som Vita husets stabschef Carl Anheuser i Roland Emmerichs 2012, en katastroffilm som släpptes den 13 november 2009.
Platt spelade översteprästen i Harold Ramis film Year One som släpptes 2009. I augusti 2010 fick han rollen som ”The Man in Black” i 2011 års X-Men spin-off, X-Men: First Class, regisserad av Matthew Vaughn. År 2012 spelade han huvudrollen i den romantiska komedin The Oranges tillsammans med Hugh Laurie och Leighton Meester och medverkade i actionfilmen Chinese Zodiac. Han gjorde rösten till Ugglan Wiser i den animerade filmen Dorothy of Oz från 2013. Han medverkade i Miramax övernaturliga thriller från 2016, The 9th Life of Louis Drax.