2006-2011: Tidig karriär och tv
Under sin utbildning vid Delhi College of Engineering skrev Rajput in sig i Shiamak Davars dansklasser. Strax därefter började han också gå på skådespelarkurser under teaterregissören Barry John. Rajput uppgav senare att han upplevde upplevelsen som befriande och att han ville fortsätta att göra det för alltid. Han medverkade som bakgrundsdansare i låten Dhoom Again i Dhoom 2 och i Ashwariya Rais föreställning vid avslutningsceremonin för samväldesspelen 2006. År 2006 hoppade han av sin ingenjörsutbildning under sitt fjärde år för att påbörja en karriär inom konst och scenkonst. Han flyttade till Mumbai, tog småjobb och små roller samtidigt som han arbetade inom teaterbranschen. I Mumbai gick Rajput med i Nadira Babbars teatergrupp kallad Ekjute där han stannade i två och ett halvt år.
Rajput upptäcktes av ett castingteam från Balaji Telefilms när han arbetade på Prithvi Theatre. Han kallades därefter till en audition och fick rollen som andra huvudroll i tv-serien Kis Desh Mein Hai Meraa Dil 2008. Han hade säkrat rollen som Preet Singh Juneja, styvbror till huvudrollsinnehavaren Harshad Chopda, och kom in i serien i det sjunde avsnittet. Karaktären dödades tidigt i serien, men på grund av tittarnas popularitet kom han tillbaka i seriefinalen som en ande som såg på när hans familj firade att de kommit ur svåra tider. Föreställningen hade gjort intryck på producenten Ekta Kapoor som gav honom en garanti för att han skulle få huvudrollen i en annan serie, Pavitra Rishta, enligt uppgift mot värdkanalen Zee TV:s vilja.
I Pavitra Rishta fick Rajput rollen som Manav Deshmukh, som var en ”idealisk son och make”, och han hade en del av rollen tillsammans med Ankita Lokhande. Rollen var enligt uppgift ett genombrott för honom och för den vann han flera tv-priser, bland annat sitt första pris för bästa skådespelare i Indian Television Academy Awards 2010. Han vann också tre stora tv-priser i kategorierna bästa manliga skådespelare och mest populära skådespelare. År 2010 deltog han i dansdokusåpan Zara Nachke Dikha i dess andra säsong som en del av laget Mast Kalandar Boys. I specialavsnittet om Mors dag tillägnade laget en föreställning till Rajputs mamma som hade dött. Senare samma år deltog han också i den fjärde säsongen av en annan dokusåpa för danstävlingar, Jhalak Dikhhla Jaa, och var tillsammans med koreografen Shampa Sonthalia; de blev säsongens tvåa.
Rajput fortsatte att medverka i Pavitra Rishta från den första sändningen 2009 fram till hans utträde 2011, efter att ha spelat rollen som seriens huvudperson i två och ett halvt år vid tidpunkten för hans utträde. Han hade uppgett att han hade för avsikt att flytta till USA för att studera filmskapande och hade redan skaffat sig erfarenhet bakom kulisserna i filmen Raaz 2, där han var assisterande regissör. Rajput gjorde senare ett återseende i det sista avsnittet av Pavitra Rishta 2014 efter att ha fått kritikerros i Bollywood.
2011-2015: Filmdebut och Yash Raj Films
Under 2011 upptäcktes Rajput av Mukesh Chhabra, casting director för Kai Po Che! som bjöd in honom till en audition. Han höll på att skriva in sig på en kurs i filmskapande vid Stanford University men bestämde sig för att tacka ja till erbjudandet. Han fick sedan rollen som Ishaan Bhatt, en cricketspelare på distriktsnivå som blev ett offer för politiken i uttagningsbrödraskapet och en av de tre huvudrollerna, tillsammans med Rajkummar Rao och Amit Sadh. Filmen regisserades av Abhishek Kapoor och bygger på Chetan Bhagats roman The 3 Mistakes of My Life, som handlade om livet för tre vänner som drabbades av jordbävningen i Gujarat 2001 och upploppen i Gujarat 2002 släpptes 2013 och blev en kommersiell och kritisk framgång. Rajput fick en nominering till Filmfare Awards i kategorin bästa debutantskådespelare för sin insats i filmen.
Inför lanseringen av sin debutfilm Kai Po Che! blev Rajput kontrakterad av Raj Kumar Hirani för en roll i Aamir Khans satirdrama med Aamir Khan i huvudrollen kallat PK. I filmen fick han rollen som pojkvän till Anushka Sharmas karaktär som journalist. Han ingick också ett avtal med Yash Raj Films som började med huvudrollen i filmen Shuddh Desi Romance. Filmen var en romantisk komedi där Rajput spelade karaktären Raghu Ram Sitaram, en turistguide som blev förälskad i en kvinna på väg till sitt eget äktenskap, den hade Parineeti Chopra och Vaani Kapoor med. Shuddh Desi Romance släpptes 2013 och blev en sömnig succé. Efter lanseringen av sina två första filmer beskrevs Rajput av den erfarne regissören Shekhar Kapur som ”en av de mest inspirerande unga skådespelare som kommit ut ur Indien” och kallades ibland för ”nästa SRK”. Filmen PK släpptes senare 2014 och blev den mest inkomstbringande indiska filmen.
I juni 2013 tillkännagav Yash Raj Films och Dibakar Banerjee Productions den gemensamma produktionen av Detective Byomkesh Bakshy! med Sushant Singh Rajput i huvudrollen. Rajput började arbeta på det nya projektet efter lanseringen av sin andra film Shuddh Desi Romance. Filmen var en mystisk actionthriller med Byomkesh Bakshi, en fiktiv detektiv som ursprungligen skapades av den bengaliska författaren Sharadindu Bandyopadhyay. Dibakar Banerjee, filmens regissör och innehavare av de immateriella rättigheterna till Byomkesh Bakshi-berättelserna, hade anlitat honom för att spela rollen som huvudperson. Innan lanseringen gjorde Rajput ett specialframträdande i polisens kriminaldrama CID i rollen som Byomkesh Bakshy. Filmen släpptes den 3 april 2015 och misslyckades med att prestera bra i kassan men fick ändå ett positivt kritiskt mottagande. I september 2013 inledde Rajput ett samarbete med Shekhar Kapur för hans kommande projekt Paani, en film som utspelar sig i framtiden och som visar upp en värld där krig utkämpas om vatten. Filmen rapporterades först ha Hrithik Roshan och sedan Vivek Oberoi i huvudrollen men gick slutligen till Rajput efter att Yash Raj Films gick in i dess samproduktion och valde att inkludera honom. Han hade enligt uppgift deltagit i workshops med Kapur i 10 månader innan projektet avbröts 2015 när Yash Raj Films backade ur. I efterdyningarna avslutade Rajput sitt kontrakt med produktionshuset.
2015-2018: Dhoni-biografin, Raabta och Kedarnath
Under 2011 utformades en biograffilm om den indiske cricketlagskaptenen Mahendra Singh Dhoni av Dhonis manager Arun Pandey. Projektet ställdes inledningsvis inför olika svårigheter, bland annat invändningar från Board of Control for Cricket in India (BCCI) och Dhonis krav på en stor royalty. Den 25 september 2014 tillkännagavs Sushant Singh Rajput som den skådespelare som skulle spela rollen som Dhoni i biografin som fick titeln M.S. Dhoni: The Untold Story och regisserades av Neeraj Pandey. Filmen var centrerad kring cricketspelarens liv som började med hans barndom i staden Ranchi och ledde fram till 2011 års seger i Cricket World Cup för Indien under hans kaptenskap. Rajput var för övrigt inte skicklig på cricket och var tvungen att träna regelbundet i spelet i 13 månader samt fånga Dhonis spelstil för sin skildring i filmen, han coachades av Kiran More som enligt uppgift tränade honom i regimen för en professionell idrottsman snarare än som en skådespelare. Filmen producerades av Arun Pandey med Fox Star Studios och släpptes den 2 oktober 2016. Den blev den femte mest inkomstbringande Bollywoodfilmen det året. Rajput fick kritikerros för sin prestation och nomineringar till ett antal prestigefyllda priser, bland annat Filmfare Awards, International Indian Film Academy Awards och den vinnande nomineringen vid Indian Film Festival of Melbourne. Han gjorde även en cameo i komedifilmen Welcome to New York, som släpptes den 23 februari 2018 och där huvudrollsinnehavarna mötte Rajput men förväxlade honom med Mahendra Singh Dhoni.
Under lanseringen av M.S. Dhoni: The Untold Story hade Rajput i en intervju uppgett att han hade skrivit på för att göra ytterligare fem filmer; nämligen Raabta, Takadum, Chanda Mama Door Ke, en annan biografi om en idrottsman och en film producerad av Dharma Productions med Jacqueline Fernandez. Tidigare under 2014 hade det kommit rapporter om att Rajput var kontrakterad tillsammans med Alia Bhatt för huvudrollerna i den största budgetproduktionen av producenterna och regissörerna Homi Adajania och Dinesh Vijan. I ett tillkännagivande i februari 2015 offentliggjordes filmen med titeln Raabta, producerad av Vijanägda Maddock Films och samregisserad av Adajania och Vijan där Rajput och Bhatt hade huvudrollen. Bhatt bestämde sig dock för att hoppa av projektet samma år, och rollen som kvinnlig huvudroll gick så småningom till Kriti Sanon. Rajput och Sanon medverkade senare i en T-Series-musikvideo från 2017 med låten Paas Aao, komponerad av duon Armaan och Amaal Mallik. År 2017 fanns han för första gången med på Forbes India’s Top 100 Celebrity list.
Den andra biograffilmen som Rajput skulle medverka i hade preliminärt titeln Murli: The Unsing Hero, där han skulle spela rollen som den handikappade jawan som blev paralympisk guldmedaljör Murlikant Petkar. I juni 2016 tillkännagavs Rajput tillsammans med Parineeti Chopra och Irrfan Khan också som huvudrollsinnehavare i den Adajania-regisserade filmen Takadum med inspelningen planerad att börja i oktober, men projektet lades på is på grund av problem relaterade till en omanpassning av manuset. Samtidigt hade tillkännagivandet om Rajputs roll i Chanda Mama Door Ke kommit i september 2016. I filmen som skulle regisseras av Sanjay Puran Singh skulle Rajput ha spelat tillsammans med Nawazuddin Siddiqui och R. Madhavan och fick rollen som astronaut, för vilken han till och med skickades till NASA på en utbildningsmodul 2017. Han fick också en huvudroll i spionthrillerfilmen Romeo Akbar Walter 2017, men han hoppade av projektet samma år vilket enligt uppgift orsakade missnöje hos producenten Bunty Walia som hade offentliggjort filmen med honom på omslaget. Senare i december 2017 tillkännagavs det att Abhishek Chaubey, regissören av Udta Punjab, hade kontrakterat honom för sin nästa film med titeln Son Chiraiya, där han skulle spela tillsammans med Bhumi Pednekar.
Raabta släpptes den 9 juni 2017, som därefter fick blandade recensioner från kritikerna och slutade som en flopp i kassan, utan att kunna täcka sin stora produktionskostnad. Det var en tidsöverskridande kärlekshistoria där Sushant Singh Rajput spelade rollen som två karaktärer som var reinkarnationer av varandra. Inspelningen skedde främst i Budapest i Ungern, i den indiska delstaten Punjab och på ön Mauritius. Tidigare i mars 2017 hade Rajput också börjat filma tillsammans med Jacqueline Fernandez för Karan Johars Dharma Productions film, då med titeln Drive. Filmen regisserades av Tarun Mansukhani och var en prequel till filmen Bang Bang! från 2014, där Hrithik Roshan och Katrina Kaif medverkade. En del av inspelningen skedde i staden Tel Aviv i Israel, som främjades av Israels regering som en del av dess turism- och diplomatiska initiativ. Utgivningen var ursprungligen planerad till den 2 mars 2018, men i ett tillkännagivande i februari flyttades datumet till den 7 september 2018. Släppet sköts dock upp en andra gång utan något fastställt releasedatum på grund av kreativa meningsskiljaktigheter mellan regissören Mansukhani och producenten Karan Johar.
Under tiden i mars 2017 blev Rajput kontrakterad av regissören Abhishek Kapoor och producenten Ekta Kapoor för deras film kallad Kerdarnath. Det var en kärlekshistoria som utspelade sig i bakgrunden av översvämningarna i Uttarakhand 2013, där Rajput spelade tillsammans med Sara Ali Khan. Han spelade karaktären Mansoor, en muslimsk bärare som också var en anhängare av Lord Shiva och vars levebröd kretsade kring Shivtemplet i Kedarnath. Inspelningen av filmen började i september 2017 och skulle ha premiär i juni 2018. Under inspelningen uppgav Abhishek Kapoor, som tidigare varit regissör för Rajputs debutfilm Kai Po Che!, att Rajput var i mycket bättre form för Kedarnath och att han förväntade sig att den skulle bli en ännu större succé. Filmen blev dock snart omgärdad av kontroverser då Bharatiya Janata Party hävdade att den främjade Jihad genom att visa ett interreligiöst par och krävde att den skulle förbjudas. I slutändan förbjöds filmen att visas i 7 av 13 distrikt i Uttarakhand och släpptes den 7 december 2018. Trots förbudet blev filmen en kommersiell succé, även om den inte helt uppfyllde den förväntade framgången i kassan. Efter lanseringen var den den näst mest inkomstbringande bland Rajputs huvudrollsinnehavare efter Dhoni-biografin.
2018-2020: Entreprenörsdebut och senare karriär
Den 2 maj 2018 blev Rajput invald som partner i företaget Innsaei Ventures, som grundades den 26 april 2018, varefter han utsågs till en av dess tre direktörer, de andra var Varun Mathur och Saurabh Mishra. Rajput och Mathur angavs som medgrundare och var inställda på att göra en investering på ₹300 crore (motsvarande ₹323 crore eller 45 miljoner US-dollar 2019) i företaget. Företaget döptes till Innsaei efter det isländska ordet för institution och marknadsfördes som verksamt inom områden med anknytning till immateriella rättigheter och ny teknik. Inom en vecka blev han anlitad av NITI Aayog för att bli varumärkesambassadör för plattformen för kvinnligt entreprenörskap och för främjandet av mobilbetalningsappen BHIM. Därefter inrättade Innsaei Ventures en fond på ₹20 crore (motsvarande ₹22 crore eller 3,0 miljoner US-dollar 2019) till förmån för Women Entrepreneurship Platform. Samma år tillkännagav Rajput den första kreativa produkten från Innsaei Ventures, en serie med 12 biografer där han skulle spela rollerna av olika indiska historiska karaktärer mellan åren 540 f.Kr. och 2015 e.Kr.
I början av 2018 påbörjade Rajput inspelningen av filmen Sonchiriya. Det var ett historiskt drama som utspelade sig på 1970-talet, där han spelade rollen som en karaktär vid namn Lakhna, en löjtnant i ett gäng dacoiter; han hade huvudrollen tillsammans med Bhumi Pednekar, Manoj Bajpayee, Ranvir Shorey och Ashutosh Rana. Filmen regisserades av Abhishek Chaubey, producerades av Ronnie Screwvala och innehöll den verkliga karaktären Daku Man Singh, spelad av Bajpayee. Den släpptes den 1 mars 2019 och fick ett positivt mottagande av kritikerna och vann ett antal priser, men blev ingen kommersiell succé. Under 2018 blev han också kontrakterad av Nitesh Tiwari, regissören av storfilmen Dangal, för sin nya film med titeln Chhichhore, vars inspelning inleddes i september. Det var en romantisk komedi där Rajput spelade karaktären Anirudh Pathak, en frånskild make som berättar om sitt collegeliv för sin tonårige son och mittemot Maya, hans ex-fru spelad av Shraddha Kapoor. Filmen producerades av Fox Star Studios och Nadiadwala Grandson Entertainment, släpptes den 6 september 2019 och blev den tredje filmen med Rajput som hade en bruttoomsättning på över ₹100 crore (14 miljoner dollar) efter PK och Dhoni-biografin. Filmen vann National Film Award för bästa långfilm på hindi.
I en intervju i januari 2019, innan Sonchiriya släpptes, hade Rajput uppgett att han förde samtal om 12 andra filmer varav Chanda Mama Door Ke och biografin om Murlikant Petkar ännu inte var klara. Han skulle medverka i Rifleman, men filmen hamnade i juridiska problem på grund av upphovsrättsfrågor strax efter att den tillkännagivits och kunde inte göras. Han valde att inte delta i produktionen av Chanda Mama Door Ke under föregående år med hänvisning till en tidsmässig konflikt i planeringen av inspelningen och hade sagt att han skulle producera sin egen rymdfilm genom Innsaei Ventures. I september 2019 registrerades ett andra företag vid namn Vividrage Rhealtyx med ett inbetalt kapital på ₹1 lakh (1 400 US-dollar); Rajput blev en av de tre direktörerna i företaget, de andra var Rhea Chakraborty och Showik Chakraborty. Samtidigt fick den länge försenade lanseringen av filmen med titeln Drive sin premiär färdigställd och släpptes direkt på Netflix i november 2019, som en besparingsåtgärd. Den 6 januari 2020 grundade Rajput också en ideell organisation (NGO) med namnet Front India for World Foundation med den uttalade avsikten att arbeta för att utrota fattigdom, hunger och undernäring och främja bättre hälsovård och sanitet. Dessförinnan donerade han på uppdrag av ett av sina fans ₹1 crore (140 000 US-dollar) till Chief Minister’s Relief Fund efter översvämningarna i Kerala 2018. År 2019 fanns han för andra gången med på Forbes årliga lista över de 100 största kändisarna.
Sedan 2017 var Rajput kontrakterad för Mukesh Chhabras regidebut; Fox Star Studios hade anlitat Chhabra för en hindi-remake av The Fault in Our Stars, en Hollywood-succéfilm som produceras av 20th Century Fox. Chabbra hade också varit den casting director som först hade upptäckt honom för Kai Po Che! som var Rajputs debutfilm. Inspelningen av filmen började den 9 juli 2018 i staden Jamshedpur i Jharkhand. Under inspelningstiden hade Rajput påpekat att han delade ett stort band med Chhabra och hade lovat Chhabra att han skulle medverka i hans första också. Filmen är baserad på romanen med samma namn The Fault in Our Stars skriven av författaren John Green, och hade ursprungligen titeln Kizie aur Manny och var planerad att släppas på biograferna 2019. Rajput hade huvudrollen tillsammans med Sanjana Sanghi och spelade karaktären Manny, en patient med bencancern osteosarkom; rollen i den hindi remaken var en repris av Ansel Elgorts roll. I filmen medverkade också Saif Ali Khan och musikaliska kompositioner av A. R. Rahman. Titeln döptes senare om till Dil Bechara och lanseringsdatumet flyttades till den 8 maj 2020. Den planerade lanseringen av filmen skedde dock inte på grund av restriktioner som infördes under COVID-19-pandemin. I slutändan släpptes den postumt på streamingplattformen Disney+ Hotstar och blev rekordstark under de första 24 timmarna då den samlade cirka 95 miljoner tittare. Enligt uppgift förde Rajput dagen före sin död samtal med en regissör om en film baserad på Mumbai-attackerna 2008.