2012-2013: Společnost A24 založili 20. srpna 2012 filmoví veteráni Daniel Katz, David Fenkel a John Hodges. Katz dříve vedl skupinu pro financování filmů ve společnosti Guggenheim Partners, Fenkel byl prezidentem, spoluzakladatelem a partnerem společnosti Oscilloscope a Hodges působil jako vedoucí produkce a vývoje ve společnosti Big Beach. Název „A24“ byl inspirován italskou dálnicí A24, po které Katz jel, když se rozhodl společnost založit; shodou okolností je tato dálnice v italské filmové historii známá také jako dějiště mnoha abruzzských městeček a venkovských krajin, které byly použity ve filmech neorealistických a surrealistických mistrů.
Guggenheim Partners poskytli společnosti A24 počáteční kapitál. Společnost byla založena proto, aby její zakladatelé mohli zažít „filmy z osobitého úhlu pohledu“. V říjnu 2012 nastoupila Nicolette Aizenbergová na pozici šéfky propagace, kterou si přenesla ze společnosti 42West, kde působila jako senior publicity executive.
Společnost začala distribuovat filmy v roce 2013. Svou první premiéru v kinech společnost zaznamenala filmem Romana Coppoly A Glimpse Inside the Mind of Charles Swan III, který měl omezenou distribuci. Dalšími filmy uvedenými do kin v roce 2013 byly Ginger &Rosa Sally Potterové, Spring Breakers Harmonyho Korinea, The Bling Ring Sofie Coppoly a The Spectacular Now Jamese Ponsoldta.
V září 2013 uzavřela společnost A24 smlouvu se společností DirecTV Cinema v hodnotě 40 milionů dolarů, v rámci které bude DirecTV Cinema nabízet denní premiéry 30 dní před uvedením do kin společností A24; jako první byl efektivně distribuován film Enemy. V témže roce uzavřela společnost A24 dohodu se společností Amazon Prime, podle níž by filmy distribuované společností A24 byly dostupné na Amazon Instant Video poté, co by byly k dispozici na DVD a Blu-ray.
2014-2017: V květnu 2015 společnost A24 oznámila, že založí televizní divizi, a začala produkovat seriál Playing House pro USA Network a pracovat na vývoji televizního seriálu, z něhož se později stal Comrade Detective v produkci Channinga Tatuma. Společnost také oznámila, že bude také financovat a vyvíjet pilotní filmy.
V lednu 2016 do společnosti nastoupil Sasha Lloyd, který má na starosti veškerou filmovou a televizní distribuci a obchodní rozvoj na mezinárodním trhu. Společnost ve spolupráci s Bank of America, J.P. Morgan & Co. a SunTrust Banks také o měsíc později navýšila svou úvěrovou linku z 50 milionů dolarů na 125 milionů dolarů, aby mohla rozvíjet své aktivity. V dubnu společnost získala veškerá zahraniční práva na film Swiss Army Man, který distribuuje ve všech teritoriích, a navázala spolupráci s distributory, kteří již dříve získali práva na tento film, což je pro společnost první případ. V červnu se společnost spolu s Oscilloscope a distributorem Honora připojila k BitTorrent Now, aby distribuovala díla ze svého portfolia v rámci této služby podporované reklamou.
V lednu 2017 společnost získala distribuční práva pro Spojené státy a Čínu na svůj první cizojazyčný film Menashe.
2018-současnost:
Dne 20. února 2018 spustila společnost A24 podcast s názvem The A24 Podcast. Epizody jsou založeny na diskusi dvou členů filmového průmyslu. Mezi významné hosty pořadu patří Bo Burnham, Paul Schrader, Sofia Coppola, Alia Shawkat a Martin Scorsese. Přestože epizody nemají žádnou předem definovanou strukturu, obvykle obsahují diskuse o nedávných dílech obou hostů, což umožňuje rozvětvení diskusí do dalších oblastí. K únoru 2021 bylo vydáno osmnáct epizod.
26. března 2018 spoluzakladatel John Hodges oznámil, že ze společnosti odchází.
15. listopadu 2018 společnosti A24 a Apple oznámily, že uzavřely několikaleté partnerství, v jehož rámci bude A24 pro Apple produkovat řadu původních filmů. Nejednalo se o first-look dohodu, což znamená, že A24 může pokračovat v produkci a získávání filmů k uvedení mimo tuto dohodu a že to neovlivní předchozí dohody, které A24 podepsala s jinými společnostmi. V současné době není známo, zda se tento seznam filmů dočká uvedení v kinech, nebo bude exkluzivní pro streamovací službu Apple TV+ společnosti Apple.
Dne 13. listopadu 2019 uzavřela společnost A24 smlouvu o prémiovém kabelovém televizním vysílání se společností Showtime Networks, která se vztahuje na všechna filmová vydání do 1. listopadu 2022. Dohoda nezahrnuje filmy, které jsou již součástí partnerství se společností Apple.