2006-2011: Během studia na Delhi College of Engineering se Rajput zapsal do tanečních kurzů Shiamaka Davara. Brzy poté začal navštěvovat také hodiny herectví u divadelního režiséra Barryho Johna. Rajput později uvedl, že tato zkušenost pro něj byla osvobozující a chtěl se jí věnovat navždy. Jako tanečník v pozadí se objevil v písni Dhoom Again z filmu Dhoom 2 a ve vystoupení Ashwariya Raie na závěrečném ceremoniálu Her Commonwealthu v roce 2006. V roce 2006 ve čtvrtém ročníku přerušil studium inženýrství, aby se mohl začít věnovat umělecké a performanční kariéře. Přestěhoval se do Bombaje a při práci v divadelním průmyslu přijímal příležitostné práce a malé role. V Bombaji se Rajput připojil k divadelní skupině Nadira Babbara s názvem Ekjute, v níž setrval dva a půl roku.
Rajput byl spatřen castingovým týmem společnosti Balaji Telefilms, když pracoval v divadle Prithvi. Následně byl pozván na konkurz a v roce 2008 obsazen do druhé hlavní role v televizním seriálu Kis Desh Mein Hai Meraa Dil. Získal roli Preeta Singha Juneja, nevlastního bratra hlavní role jménem Harshad Chopda, a do seriálu vstoupil v jeho sedmé epizodě. Postava byla na začátku seriálu zabita, ale díky popularitě mezi diváky byla ve finále seriálu přivedena zpět jako duch, který přihlíží, jak jeho rodina slaví vyjití z těžkých časů. Jeho výkon udělal dojem na producentku Ektu Kapoor, která se zaručila za jeho obsazení do hlavní role v dalším seriálu Pavitra Rishta, údajně proti přání hostitelského kanálu Zee TV.
V Pavitra Rishta byl Rajput obsazen do role Manava Deshmukha, který byl „ideálním synem a manželem“ a hrál společně s Ankitou Lokhande. Tato role pro něj byla údajně průlomová a získal za ni různá televizní ocenění, včetně své první ceny pro nejlepšího herce v rámci Indian Television Academy Awards 2010. Získal také tři hlavní televizní ceny v kategoriích nejlepší mužský herecký výkon a nejoblíbenější herec. V roce 2010 se připojil k taneční reality show Zara Nachke Dikha v její druhé sezóně jako člen týmu Mast Kalandar Boys. Ve speciální epizodě ke Dni matek věnoval tým vystoupení Rajputově matce, která zemřela. Později v témže roce se také zúčastnil čtvrté sezóny další taneční soutěžní reality show s názvem Jhalak Dikhhla Jaa a byl spárován s choreografkou Shampou Sonthalií; z této sezóny vyšli jako druzí.
Rajput pokračoval v účinkování v Pavitra Rishta od jejího prvního vysílání v roce 2009 až do svého odchodu v roce 2011, přičemž v době svého odchodu hrál roli hlavního hrdiny seriálu dva a půl roku. Uvedl, že se hodlá přestěhovat do Spojených států, aby mohl studovat filmovou tvorbu, a zkušenosti ze zákulisí již získal ve filmu Raaz 2, kde působil jako asistent režie. Rajput se později znovu objevil v závěrečné epizodě seriálu Pavitra Rishta v roce 2014 poté, co získal uznání kritiky v Bollywoodu.
2011-2015: Filmový debut a Yash Raj Films
V roce 2011 si Rajputa všiml Mukesh Chhabra, castingový ředitel filmu Kai Po Che! a pozval ho na konkurz. Zrovna se chystal zapsat do kurzu filmové tvorby na Stanfordově univerzitě, ale rozhodl se nabídku přijmout. Následně byl obsazen do role Ishaana Bhatta, okresního kriketového hráče, který se stal obětí politiky ve výběrovém bratrstvu, a jedné ze tří hlavních rolí spolu s Rajkummarem Rao a Amitem Sadhem. Film režiséra Abhisheka Kapoora natočený podle románu Chetana Bhagata s názvem 3 chyby mého života, který pojednával o životě tří přátel postižených zemětřesením v Gudžarátu v roce 2001 a nepokoji v Gudžarátu v roce 2002, byl uveden do kin v roce 2013 a zaznamenal komerční i kritický úspěch. Za svůj výkon ve filmu získal Rajput nominaci na Filmfare Awards v kategorii nejlepší debutující herec.
Před uvedením svého debutového filmu Kai Po Che! podepsal Rajput smlouvu s Rajem Kumarem Hiranim na roli v satirickém dramatu s Aamirem Khanem v hlavní roli nazvaném PK. Ve filmu byl obsazen jako přítel postavy novinářky Anushky Sharmy. Uzavřel také smlouvu s Yash Raj Films počínaje hlavní rolí ve filmu Shuddh Desi Romance. Film byl romantickou komedií, kde Rajput hrál postavu Raghu Rama Sitarama, průvodce, který se zamiloval do ženy na cestě k vlastní svatbě, hrály v něm Parineeti Chopra a Vaani Kapoor. Film Shuddh Desi Romance byl uveden v roce 2013 a stal se spícím hitem. Po uvedení prvních dvou filmů označil Rajputa režisérský veterán Shekhar Kapur za „jednoho z nejinspirativnějších mladých herců, kteří vzešli z Indie“, a občas se o něm mluvilo jako o „příštím SRK“. Film PK byl později uveden do kin v roce 2014 a stal se nejvýdělečnějším indickým filmem.
V červnu 2013 oznámily společnosti Yash Raj Films a Dibakar Banerjee Productions společnou produkci filmu Detektiv Byomkesh Bakshy! se Sushantem Singhem Rajputem v hlavní roli. Rajput začal na novém projektu pracovat po uvedení svého druhého filmu Shuddh Desi Romance. Jednalo se o mysteriózní akční thriller s fiktivním detektivem Byomkeshem Bakshim, kterého původně vytvořil bengálský spisovatel Sharadindu Bandyopadhyay. Dibakar Banerjee, režisér filmu a držitel práv na duševní vlastnictví příběhů o Byomkeshovi Bakshim, ho angažoval do role hlavního hrdiny. Před uvedením filmu se Rajput objevil v policejním kriminálním dramatu CID v postavě Byomkeshe Bakshyho. Film byl uveden do kin 3. dubna 2015 a v pokladnách kin si nevedl dobře, přesto se mu dostalo pozitivního přijetí kritiky. V září 2013 začal Rajput spolupracovat s Shekharem Kapurem na jeho připravovaném projektu Paani, filmu zasazeném do budoucnosti, který představoval svět, kde se války vedou o vodu. Původně se uvádělo, že ve filmu bude hrát Hrithik Roshan a poté Vivek Oberoi, ale nakonec se dostal k Rajputovi poté, co do jeho koprodukce vstoupila společnost Yash Raj Films a rozhodla se pro jeho zařazení. Údajně se 10 měsíců účastnil seminářů s Kapurem, než byl projekt v roce 2015 pozastaven, když od něj společnost Yash Raj Films ustoupila. V návaznosti na to Rajput ukončil smlouvu s produkčním domem.
2015-2018: Dhoniho životopisný film, Raabta a Kedarnath
V roce 2011 vymyslel Dhoniho manažer Arun Pandey životopisný film o životě kapitána indického kriketového týmu Mahendry Singha Dhoniho. Projekt se zpočátku potýkal s různými obtížemi, včetně námitek Rady pro kontrolu kriketu v Indii (BCCI) a Dhoniho požadavku na vysoký honorář. Dne 25. září 2014 byl Sushant Singh Rajput oznámen jako herec, který ztvární roli Dhoniho v životopisném filmu, který nesl název M.S. Dhoni: The Untold Story a režíroval jej Neeraj Pandey. Film se soustředil na život kriketového hráče počínaje jeho dětstvím ve městě Ranchi a konče vítězstvím Indie na mistrovství světa v kriketu v roce 2011 pod jeho vedením. Mimochodem, Rajput nebyl v kriketu zběhlý a pro své ztvárnění ve filmu musel 13 měsíců pravidelně trénovat hru a také zachytit herní styl Dhoniho, trénoval ho Kiran More, který ho údajně cvičil spíše v režimu profesionálního sportovce než herce. Film produkoval Arun Pandey se společností Fox Star Studios a do kin byl uveden 2. října 2016. Stal se pátým nejvýdělečnějším bollywoodským filmem toho roku. Rajput získal za svůj výkon uznání kritiky a nominace na řadu prestižních cen, včetně Filmfare Awards, International Indian Film Academy Awards a vítězné nominace na Indian Film Festival of Melbourne. Objevil se také v komedii Welcome to New York, která byla uvedena do kin 23. února 2018 a kde se hlavní postavy setkaly s Rajputem, ale spletly si ho s Mahendrou Singhem Dhonim.
Během uvedení filmu M. S. Dhoni: The Untold Story Rajput v jednom rozhovoru uvedl, že má podepsanou smlouvu na dalších pět filmů: Raabta, Takadum, Chanda Mama Door Ke, další životopisný film o sportovci a film z produkce Dharma Productions s Jacqueline Fernandez. Dříve v roce 2014 se objevily zprávy, že Rajput byl podepsán po boku Alie Bhatt pro hlavní role v největší rozpočtové produkci producentů-režisérů Homi Adajania a Dinesh Vijan. V oznámení v únoru 2015 byl zveřejněn film s názvem Raabta, produkovaný společností Maddock Films vlastněnou Vijanem a společně režírovaný Adajaniou a Vijanem, kde Rajput a Bhatt hráli hlavní roli. Bhatt se však v témže roce rozhodl z projektu odstoupit a hlavní ženskou roli nakonec získala Kriti Sanon. Rajput a Sanon se později objevili ve videoklipu k písni s názvem Paas Aao, kterou v roce 2017 složilo duo Armaan a Amaal Mallik, natočeném společností T-Series. V roce 2017 se poprvé objevil v žebříčku 100 nejlepších celebrit časopisu Forbes India.
Druhý životopisný film, v němž měl Rajput účinkovat, nesl předběžný název Murli: The Unsing Hero, kde měl hrát roli postiženého jawana, který se stal zlatým paralympijským medailistou Murlikantem Petkarem. V červnu 2016 byl Rajput spolu s Parineeti Choprou a Irrfanem Khanem oznámen také jako hlavní postava filmu režiséra Adajania s názvem Takadum, jehož natáčení mělo začít v říjnu, ale projekt byl pozastaven kvůli problémům spojeným s úpravou scénáře. Mezitím přišlo v září 2016 oznámení o Rajputově roli ve filmu Chanda Mama Door Ke. Ve filmu, který měl režírovat Sanjay Puran Singh, měl Rajput hrát po boku Nawazuddina Siddiquiho a R. Madhavana a byl obsazen do role astronauta, kvůli které byl v roce 2017 dokonce vyslán do NASA na výcvikový modul. V roce 2017 byl také obsazen do hlavní role ve špionážním thrilleru Romeo Akbar Walter, avšak v témže roce z projektu odstoupil, což údajně způsobilo nelibost producenta Bunty Walia, který film s ním na obálce propagoval. Později v prosinci 2017 bylo oznámeno, že ho Abhishek Chaubey, režisér filmu Udta Punjab, angažoval do svého dalšího filmu s názvem Son Chiraiya, kde si měl zahrát po boku Bhumi Pednekar.
Raabta byla uvedena do kin 9. června 2017, následně se dočkala smíšeného hodnocení kritiků a v pokladnách kin skončila propadákem, který nedokázal pokrýt vysoké výrobní náklady. Jednalo se o časově přesahující milostný příběh, kde Sushant Singh Rajput hrál roli dvou postav, které byly reinkarnací jeden druhého. Zatímco natáčení probíhalo především v maďarské Budapešti, v indickém státě Paňdžáb a v ostrovním státě Mauricius. Dříve, v březnu 2017, Rajput také začal natáčet po boku Jacqueline Fernandez pro film společnosti Dharma Productions Karana Johara, do té doby s názvem Drive. Film režíroval Tarun Mansukhani a byl prequelem filmu Bang Bang! z roku 2014, v němž se objevili Hrithik Roshan a Katrina Kaif. Část natáčení probíhala v izraelském městě Tel Aviv, které v rámci své turistické a diplomatické iniciativy propagovala izraelská vláda. Premiéra byla původně naplánována na 2. března 2018, ale v únorovém oznámení bylo datum přesunuto na 7. září 2018. Premiéra však byla podruhé odložena bez pevného data premiéry kvůli tvůrčím neshodám mezi režisérem Mansukhanim a producentem Karanem Joharem.
Radžput mezitím v březnu 2017 podepsal smlouvu s režisérem Abhishekem Kapoorem a producentem Ektou Kapoorem pro jejich film s názvem Kerdarnath. Jednalo se o milostný příběh odehrávající se na pozadí povodní v Uttarákhandu v roce 2013, kde si Rajput zahrál společně se Sarou Ali Khan. Hrál postavu Mansoora, muslimského nosiče, který byl zároveň vyznavačem Pána Šivy a jehož živobytí se točilo kolem Šivova chrámu v Kedarnath. Natáčení filmu začalo v září 2017 a jeho premiéra byla stanovena na červen 2018. Během natáčení Abhishek Kapoor, který byl dříve režisérem Rajputova debutového filmu Kai Po Che!, prohlásil, že Rajput je pro Kedarnath v mnohem lepší formě a očekává, že se stane ještě úspěšnějším. Film se však brzy ocitl v kontroverzi, protože strana Bharatiya Janata Party tvrdila, že zobrazením mezináboženského páru propaguje džihád, a vyzvala k jeho zákazu. Nakonec bylo promítání filmu zakázáno v 7 ze 13 okresů v Uttarákhandu a do kin byl uveden 7. prosince 2018. Navzdory zákazu se stal komerčně úspěšným, i když v pokladnách kin zcela nenaplnil předpokládaný úspěch. Po uvedení do kin se stal druhým nejvýdělečnějším filmem mezi Rádžpútovými filmy v hlavních rolích hned po životopisném filmu o Dhonim.
2018-2020: Podnikatelský debut a pozdější kariéra
Dne 2. května 2018 byl Rajput uveden jako partner do společnosti Innsaei Ventures, která byla založena 26. dubna 2018; následně byl jmenován jedním z jejích tří ředitelů, dalšími byli Varun Mathur a Saurabh Mishra. Rajput a Mathur byli připsáni jako spoluzakladatelé a měli do společnosti investovat 300 crore ₹ (což v roce 2019 odpovídá 323 crore ₹ nebo 45 milionům USD). Společnost byla pojmenována Innsaei podle islandského slova pro instituci a na trhu působí v oblastech souvisejících s duševním vlastnictvím a novými technologiemi. Během týdne byl podepsán NITI Aayog, aby se stal ambasadorem značky Women Entrepreneurship Platform a pro propagaci mobilní platební aplikace BHIM. Následně společnost Innsaei Ventures zřídila ve prospěch Women Entrepreneurship Platform fond ve výši 20 crore ₹ (což v roce 2019 odpovídá 22 crore ₹ nebo 3,0 milionu USD). Ve stejném roce Rajput oznámil první tvůrčí produkt společnosti Innsaei Ventures, a to 12 biografických filmů, v nichž by měl ztvárnit role různých indických historických postav z let 540 př. n. l. až 2015 n. l.
Na začátku roku 2018 Rajput zahájil natáčení filmu Sonchiriya. Jednalo se o historické drama zasazené do 70. let 20. století, kde hrál postavu jménem Lakhna, poručíka v gangu dacanů; v hlavní roli se objevil po boku Bhumi Pednekar, Manoje Bajpayeeho, Ranvira Shoreyho a Ashutoshe Rany. Film režíroval Abhishek Chaubey, produkoval ho Ronnie Screwvala a objevila se v něm skutečná postava Daku Mana Singha, kterou hrál Bajpayee. Film, který byl vydán 1. března 2019, se setkal s pozitivním přijetím kritiky a získal řadu ocenění, ale komerční úspěch se nedostavil. V roce 2018 se mu také upsal Nitesh Tiwari, režisér filmového trháku Dangal, pro svůj nový film s názvem Chhichhore, jehož natáčení začalo v září. Jednalo se o romantickou komedii, kde Rajput hrál postavu Anirudha Pathaka, rozvedeného manžela, který svému dospívajícímu synovi vypráví svůj vysokoškolský život, a naproti němu Mayu, jeho bývalou manželku, kterou hrála Shraddha Kapoor. Film produkovaný společnostmi Fox Star Studios a Nadiadwala Grandson Entertainment byl uveden do kin 6. září 2019 a stal se třetím filmem s Rajputem, který po PK a životopisném filmu o Dhonim vydělal více než ₹100 crore (14 milionů USD). Film získal Národní filmovou cenu za nejlepší celovečerní film v hindštině.
V rozhovoru v lednu 2019, ještě před uvedením filmu Sonchiriya, Rajput uvedl, že jedná o dalších 12 filmech, z nichž Chanda Mama Door Ke a životopisný film Murlikant Petkar ještě nebyly dokončeny. Měl hrát ve filmu Rifleman, ale film se krátce po svém oznámení dostal do právních problémů kvůli autorským právům a nemohl být natočen. V předchozím roce se z produkce filmu Chanda Mama Door Ke odhlásil s odvoláním na časový konflikt při plánování jeho natáčení a prohlásil, že bude produkovat svůj vlastní vesmírný film prostřednictvím společnosti Innsaei Ventures. V září 2019 byla zaregistrována druhá společnost s názvem Vividrage Rhealtyx se splaceným kapitálem ₹1 lakh (1 400 USD); Rajput se stal jedním ze tří ředitelů společnosti, dalšími byli Rhea Chakraborty a Showik Chakraborty. Mezitím byla v rámci úsporných opatření dokončena dlouho odkládaná premiéra filmu s názvem Drive, který byl v listopadu 2019 uveden přímo na Netflixu. Dne 6. ledna 2020 Rajput také založil neziskovou organizaci (NGO) s názvem Front India for World Foundation s deklarovaným záměrem usilovat o vymýcení chudoby, hladu a podvýživy a podporovat lepší zdravotní péči a hygienu. Ještě předtím jménem jednoho ze svých fanoušků věnoval ₹1 crore (140 000 USD) do fondu pro pomoc hlavního ministra po záplavách v Kerale v roce 2018. V roce 2019 se podruhé objevil v každoročním žebříčku 100 nejvýznamnějších osobností časopisu Forbes.
Od roku 2017 byl Rajput podepsán pod režijním debutem Mukeshe Chhabry; společnost Fox Star Studios Chhabru zaměstnala pro hindský remake hollywoodského hitu The Fault in Our Stars z produkce 20th Century Fox. Chabbra byl také režisérem castingu, který si ho poprvé všiml pro Kai Po Che!, což byl Rajputův debutový film. Natáčení filmu začalo 9. července 2018 ve městě Jamshedpur ve státě Jharkhand. Během natáčení Rajput poznamenal, že ho s Chhabrou pojí velké pouto, a slíbil mu, že se objeví i v jeho prvotině. Film natočený podle stejnojmenného románu The Fault in Our Stars, který napsal spisovatel John Green, se původně jmenoval Kizie aur Manny a jeho uvedení do kin bylo naplánováno na rok 2019. Rajput si zahrál po boku Sanjany Sanghi a ztvárnil postavu Mannyho, pacienta s rakovinou kostí osteosarkomem; roli v hindském remaku převzal Ansel Elgort. Výrazně se v něm také objevil Saif Ali Khan a hudební skladby A. R. Rahmana. Název byl později přejmenován na Dil Bechara a datum premiéry posunuto na 8. května 2020. K plánovanému uvedení filmu do kin však nedošlo kvůli omezením uvaleným během pandemie COVID-19. Nakonec byl posmrtně uveden na streamovací platformě Disney+ Hotstar a během prvních 24 hodin se stal rekordmanem ve sledovanosti, když nasbíral přibližně 95 milionů diváků. Rajput údajně den před svou smrtí jednal s jedním z režisérů o filmu na motivy bombajských útoků z roku 2008.
.