Platt tekee päätöksensä näyttelijäroolien vastaanottamisesta sen perusteella, että rooli on ”erilainen kuin se, mitä juuri tein… Minun on oltava kiinnostunut roolista”. Married to the Mobin jälkeen hän esiintyi elokuvissa Working Girl (1988), Flatliners (1990), Beethoven (1992), Kolme muskettisoturia (1993), A Time to Kill (1996), Executive Decision (1996) ja Bulworth (1998). Vuonna 1998 Platt ja Stanley Tucci näyttelivät kahta tyhjäntoimittajaa, jotka improvisoivat pahaa-aavistamattomien tuntemattomien kanssa elokuvassa The Impostors. Tucci ja Platt kehittivät hahmot työskennellessään näytelmän parissa Yalen yliopistossa vuonna 1988, ja Tucci viimeisteli myöhemmin käsikirjoituksen ja ohjasi elokuvan.
Vuonna 1999 Platt näytteli Bill Pullmanin ja Bridget Fondan rinnalla varakasta ja eksentristä krokotiiliharrastajaa Hectoria David E. Kelleyn elokuvassa Lake Placid. Platt kuvaili Hectoria ”aika ärhäkäksi ja vastenmieliseksi ajoittain, mutta toivottavasti hänellä on tapana kasvaa sinuiksi. Luulen, että David ajatteli häntä alun perin suurena valkoisen metsästäjänä, mutta kun suostuin rooliin, hän tavallaan kirjoitti hänet eri suuntaan.”
Lyhytikäinen draama Deadline tarjosi Plattille ensimmäisen pääroolin televisiossa. Dick Wolfin, joka loi myös Law & Orderin, luoma Deadline keskittyi sanomalehtitoimittajien elämään New Yorkissa. Platt näytteli Pulitzer-palkittua kolumnisti Wallace Bentonia, ”epätodennäköistä sankaria”. Vahva näyttelijäkaarti, johon kuuluivat myös Bebe Neuwirth ja Hope Davis, ei pystynyt korvaamaan ala-arvoista käsikirjoitusta, ja sarja lopetettiin pian. Deadlinen epäonnistumisen jälkeen Platt vältti televisiotyötä, kunnes hän luki The West Wing -ohjelman käsikirjoituksen ja allekirjoitti sopimuksen vierasroolista. Hän sai Emmy-ehdokkuuden roolistaan Valkoisen talon neuvonantajana Oliver Babishina, joka otettiin mukaan toisen tuotantokauden aikana laatimaan puolustusta presidentti Bartletille ja muille, jotka peittelivät hänen multippeliskleroosinsa salaamista.
Hänen roolinsa televisiosarjassa Huff Russell Tupperina vuosina 2004-2006 sai hyvän vastaanoton erityisesti luojalta Bob Lowryltä, joka sanoi: ”Oliver näyttelee alkoholistia, huumeriippuvaista, seksinarkomaania, työnarkomaania, naisvihamielistä naisvihamielistä, joka on ihastuttava. En tunne ketään näyttelijää, joka pystyisi siihen. Alunperin näin Russellin vaaleana uroksena, mutta kun näin, mitä Oliver osaa tehdä, tajusin, miten paljon parempi, rikkaampi ja vähemmän ennalta-arvattava hän oli kuin minun käsitykseni hahmosta … Oliver on hyvin sitoutunut ajatukseen, että tarina ja dialogi ovat hahmolähtöisiä ja ainutlaatuisia.” Plattin työ oli ehdolla kahdeksi Emmy-palkinnoksi ja Golden Globe -palkinnon saajaksi.
Vuonna 2005 Platt näytteli Harold Ramisin elokuvassa The Ice Harvest (Jääsato) onnetonta liikemiestä, jolla on pokaalivaimo ja kaksi lapsipuolta ja joka sekaantuu ystäväänsä, joka on varastanut mafiapomolta kaksi miljoonaa dollaria. Hän näytteli myös Lasse Hallströmin elokuvassa Casanova Papprizzio-nimistä laardikauppiasta, joka kilpailee Casanovan (Heath Ledger) kanssa avioliitosta Francescan (Sienna Miller) kanssa. Platt voitti New Yorkin elokuvakriitikkojen verkkopalkinnon parhaasta miessivuosasta roolistaan Casanovassa.
Broadway-tuotanto nimeltä Kiiltävä Kaupunki debytoi Plattin Broadwaylla vuonna 2006. Näytelmä sijoittui Dubliniin, ja Plattin rooli oli kidutettu päähenkilö John. Shining Cityn ohjaaja sanoi: ”Oliveria voi kuvata yhdellä sanalla. Se on ’inhimillisyys’. Hänessä on sitä jokamiehen ominaisuutta. Hän on ristiriitainen ihminen, jolla on vikoja ja vahvuuksia. Ja hän on rakastettava. Hän voi samanaikaisesti naurattaa ja särkeä sydämen. Oliver on tuonut Johnin rooliin sen, mitä odotin ja enemmänkin: valtavaa kekseliäisyyttä ja herkkyyttä.” Platt vieraili Dublinissa valmistautuakseen rooliin ja varmistaakseen, että hänen esityksensä on aito. Hän oli ehdolla Tony-palkinnon saajaksi kategoriassa ”Paras päänäyttelijäsuoritus näytelmässä”.
Vuonna 2007 Platt näytteli Yankeesin omistajaa George Steinbrenneriä ESPN:n minisarjassa The Bronx Is Burning. Platt allekirjoitti projektin sen jälkeen, kun John Turturro oli varmistunut Billy Martinin rooliin, koska ”Tämä juttu elää tai kuolee tuon kuvauksen kautta … Minusta se on loistava casting. Luoja tietää, että hänellä on intensiteettiä.” Platt näytteli The Thick of Itin pilottijaksossa, joka on samannimisen brittisarjan uusintaversio vuonna 2007. ABC ei ottanut sarjaa tuotantoonsa.
Platt näytteli Nathan Detroitia Lauren Grahamin rinnalla neiti Adelaidena Broadwayn Guys and Dolls -elokuvassa, jonka esitykset alkoivat Nederlander-teatterissa 3. helmikuuta 2009 ja avattiin virallisesti 1. maaliskuuta 2009. Tuotanto suljettiin 14. kesäkuuta 2009 113 esityksen jälkeen.
Platt näytteli Valkoisen talon kansliapäällikköä Carl Anheuseria Roland Emmerichin katastrofielokuvassa 2012, joka julkaistiin 13. marraskuuta 2009.
Platt näytteli ylipappia Harold Ramisin vuonna 2009 julkaistussa elokuvassa Year One. Elokuussa 2010 hänet valittiin ”The Man in Blackin” rooliin vuoden 2011 X-Men-spin-offiin X-Men: First Class, jonka ohjasi Matthew Vaughn. Vuonna 2012 hän näytteli romanttisessa komediassa The Oranges Hugh Laurien ja Leighton Meesterin rinnalla ja esiintyi toimintaelokuvassa Chinese Zodiac. Hän antoi Wiser-pöllön äänen vuoden 2013 animaatioelokuvassa Dorothy of Oz. Hän esiintyi vuonna 2016 Miramaxin yliluonnollisessa trillerissä The 9th Life of Louis Drax.