La fonction principale des mitochondries est la respiration, où le catabolisme des substrats est couplé à la synthèse d’adénosine triphosphate (ATP) via la phosphorylation oxydative (OxPhos). Les acides organiques tels que le pyruvate et le malate produits dans le cytosol sont oxydés dans les mitochondries par le cycle de l’acide tricarboxylique (TCA), puis par la chaîne de transport des électrons (ETC). L’énergie libérée par cette oxydation est utilisée pour synthétiser l’ATP, qui est ensuite exportée vers le cytosol pour être utilisée dans la biosynthèse et la croissance. Chez les plantes, la composition des mitochondries est relativement complexe et flexible et présente des voies spécifiques pour permettre une survie continue pendant l’exposition à un stress abiotique et pour soutenir les processus photosynthétiques dans les feuilles éclairées.
Les mitochondries végétales sont des organites à double membrane où la membrane interne est invaginée pour former des plis appelés cristae afin d’augmenter la surface de la membrane. La membrane externe contient relativement peu de protéines (<100) et est perméable à la plupart des petits composés (<Mr = 5 kDa) en raison de la présence de la protéine de formation de pores VDAC (voltage dependent anion channel), qui est un membre de la famille des porines de canaux ioniques. La membrane interne constitue la principale barrière de perméabilité de l’organite et contrôle le mouvement des molécules au moyen d’une série de protéines porteuses, dont beaucoup sont membres de la famille des transporteurs de substrats mitochondriaux (MSCF). La membrane interne abrite également les grands complexes qui effectuent le transfert d’électrons dans deux voies interconnectées qui se terminent par deux oxydases terminales. Elle est également le site de la phosphorylation oxydative (OxPhos) et contient une dérivation non phosphorylante de l’ETC classique. La membrane interne renferme également la matrice soluble qui contient les enzymes du cycle TCA et de nombreuses autres protéines solubles impliquées dans une myriade de fonctions mitochondriales.
Les mitochondries sont des organites semi-autonomes dotés de leur propre ADN, de leurs propres mécanismes de synthèse et de dégradation des protéines. Les protéines codées par le génome mitochondrial subissent une série de traitements post-transcriptionnels et post-traductionnels au cours de leur synthèse. Le génome mitochondrial code également un certain nombre de gènes liés à l’avortement du pollen et impliqués dans le contrôle de la fertilité des plantes dans un processus connu sous le nom de stérilité mâle cytoplasmique (CMS). Ces plantes CMS sont utilisées pour produire des hybrides qui bénéficient de la vigueur hybride ou hétérosis, produisant une biomasse et un rendement plus importants. Cependant, le génome mitochondrial ne code qu’une petite partie des protéines qui composent la mitochondrie ; le reste est codé par des gènes nucléaires et synthétisé dans le cytosol. Ces protéines sont ensuite transportées dans la mitochondrie par la machinerie d’importation des protéines et assemblées avec les sous-unités synthétisées dans la mitochondrie pour former les grands complexes respiratoires et d’autres protéines.
La tolérance au stress est un trait très complexe, impliquant une multitude de processus développementaux, physiologiques et biochimiques. Par rapport aux autres organites, les mitochondries des plantes sont impliquées de manière disproportionnée dans la tolérance au stress, probablement parce qu’elles constituent un point de convergence entre le métabolisme, la signalisation et le destin cellulaire . Les mitochondries sont également le site de production d’espèces réactives de l’oxygène (ROS), le pool d’ubiquinone et les composants des complexes I et III étant les principaux sites de production. Récemment, il a été démontré que le complexe II produisait également une quantité importante de superoxyde. Dans des conditions normales d’équilibre, la production de ROS est contrôlée par un ensemble complexe d’enzymes antioxydantes et de petites molécules qui piègent les ROS et limitent les dommages mitochondriaux et cellulaires. Cependant, dans certaines conditions, ces défenses peuvent être dépassées et les ROS s’accumulent, entraînant des dommages aux protéines, aux lipides et à l’ADN.
Le nombre de mitochondries par cellule varie en fonction du type de tissu, les cellules plus actives ayant des besoins énergétiques élevés, comme celles des méristèmes en croissance, étant généralement équipées d’un plus grand nombre de mitochondries par unité de volume cellulaire et celles-ci présentant généralement des taux de respiration plus rapides. La recherche sur les mitochondries végétales s’est rapidement développée au cours des dernières décennies grâce à la disponibilité de séquences génomiques pour un large éventail de plantes modèles et de plantes cultivées. Parmi les thèmes récents les plus importants de la recherche sur les mitochondries végétales, on peut citer l’établissement d’un lien entre la composition des mitochondries et les réponses au stress environnemental et l’impact de ce stress oxydatif sur la fonction mitochondriale. De même, l’intérêt pour la capacité de signalisation des mitochondries (le rôle des espèces réactives de l’oxygène, la signalisation rétrograde et antérograde) a révélé les changements transcriptionnels des gènes sensibles au stress comme cadre pour définir les signaux spécifiques émanant de et vers la mitochondrie. Un intérêt considérable a également été porté aux processus métaboliques de l’ARN dans les mitochondries végétales, notamment la transcription de l’ARN, l’édition de l’ARN, l’épissage des introns du groupe I et du groupe II, ainsi que la dégradation et la traduction de l’ARN. Malgré leur identification il y a plus de 100 ans, les mitochondries végétales restent un domaine de recherche important dans les sciences végétales.
Tableau 1
Contributeurs au numéro spécial « Mitochondries végétales ».
| Auteurs | Titre | Thèmes | Type |
|---|---|---|---|
| Arimura et al. | Un traitement au froid induit une fragmentation mitochondriale transitoire chez Arabidopsis thaliana d’une manière qui requiert DRP3A mais pas ELM1 ou un homologue semblable à ELM1, ELM2 | Stress antibiotique | Recherche originale |
| Robles et al. | La caractérisation des mutants mterf6 d’Arabidopsis révèle un nouveau rôle pour mTERF6 dans la tolérance au stress abiotique | Stress abiotique | Recherche originale |
| Rurek et al. | Le stress dû au froid et à la chaleur modifie diversement à la fois la respiration du chou-fleur et des protéines mitochondriales distinctes, y compris les composants de l’OXPHOS et les enzymes de la matrice | Stress antibiotique | Recherche originale |
| Rurek et al. | Biogenèse mitochondriale dans divers cultivars de chou-fleur sous une sécheresse légère et sévère. Coordination altérée de certaines réponses transcriptionnelles et protéomiques, et régulation de diverses protéines multifonctionnelles | Stress antibiotique | Recherche originale |
| Reddemann et al. | Les événements de recombinaison impliquant le gène atp9 sont associés à la stérilité mâle de CMS PET2 dans le tournesol | Stérilité mâle cymiddlelasmique | Recherche originale |
| Štorchová et al. | Le rôle des ARN non codants dans la stérilité mâle cymiddlelasmique chez les plantes à fleurs | Stérilité mâle cymiddlelasmique | Revue |
| Mansilla et al. | La complexité du complexe mitochondrial IV : une mise à jour de la biogenèse de la cytochrome c oxydase chez les plantes | Phosphorylation oxydative | Revue |
| Podgórska et al. | Des changements dépendants de la source d’azote dans le métabolisme central des sucres maintiennent l’assemblage de la paroi cellulaire dans la gelée1 défectueuse du complexe I mitochondrial et affectent secondairement la mort cellulaire programmée | OxPhos | Recherche originale |
| Velada et al. | Membres des gènes de la sous-famille AOX1 chez Olea europaea cv. « Galega Vulgar »-caractérisation des gènes et expression des transcrits pendant l’enracinement adventice in vitro induit par l’IBA | OxPhos | Recherche originale |
| Wanniarachchi et al. | Gènes composants de la voie respiratoire alternative (AOX et ND) dans le riz et l’orge et leur réponse au stress | OxPhos | Recherche originale |
| Podgórska et al. | La suppression de la NADPH déshydrogénase-NDB1 externe chez Arabidopsis thaliana confère une meilleure tolérance à la toxicité de l’ammonium via un métabolisme Glutathion/Redox efficace | OxPhos | Recherche originale |
| Avelange-Macherel et al. | Décodage de la localisation subcellulaire divergente de deux protéines LEA paralogues très similaires | Importation de protéines | Recherche originale |
| Kolli et al. | Insertion de protéines de la membrane interne de la mitochondrie végétale | Importation de protéines | Revue |
| Zhao et al. | Les rôles de la mitochondrie dans le transfert de gènes intergénomiques chez les plantes : Une source et un réservoir | Importation de protéines | Recherche originale |
| Dolzblasz et al. | Déficience de la prolifération des méristèmes chez les plantes dépourvues de la protéase mitochondriale AtFTSH4 | Synthèse et dégradation des protéines | Recherche originale |
| Opalińska et al. | Identification des substrats physiologiques et des partenaires de liaison de la protéase mitochondriale végétale FTSH4 par l’approche du piégeage | Synthèse et dégradation des protéines | Recherche originale |
| Robles et al. | Rôles émergents des protéines ribosomales mitochondriales dans le développement des plantes | Synthèse et dégradation des protéines | Revue |
| Zmudjak et al. | Analyse des rôles des protéines nMAT2 et PMH2 d’Arabidopsis fournie avec de nouvelles perspectives sur la régulation de l’épissage de l’intron du groupe II dans les mitochondries des plantes terrestres | Synthèse et dégradation des protéines | Recherche originale |
| Mao et al. | L’oxyde nitrique régule la croissance des semis et les réponses des mitochondries dans les graines d’avoine vieillies | ROS & Antioxydants | Recherche originale |
Un certain nombre d’articles de recherche dans ce numéro spécial se sont concentrés sur les réponses des mitochondries au stress abiotique, avec des études qui ont examiné le stress thermique (à la fois chaud et froid), la salinité et la sécheresse. Arimura et al. ont démontré que la fission mitochondriale induite par le froid (dont on pensait auparavant qu’elle impliquait l’action d’une protéine liée à la dynamine, DRP3A, et d’un autre facteur spécifique aux plantes, ELM1, ne nécessite que DRP3A chez Arabidopsis. En même temps, ils ont montré qu’un paralogue d’ELM1 (ELM2) semblait n’avoir qu’un rôle limité dans la fission mitochondriale chez un mutant elm1, ce qui suggère qu’Arabidopsis a une fission mitochondriale unique, induite par le froid, qui n’implique que DRP3A pour contrôler la taille et la forme des mitochondries. Les facteurs de terminaison de la transcription mitochondriale (mTERFs) qui sont impliqués dans le contrôle de l’expression génique organellaire (OGE) avec des mutations dans certains mTERFs caractérisés (résultant en des plantes qui ont des réponses altérées au sel, à la lumière élevée, à la chaleur, ou au stress osmotique) suggérant un rôle pour ces protéines dans la tolérance au stress abiotique. Ici, Robles et al. ont montré que le mutant à forte perte de fonction mterf6-2 était hypersensible au NaCl et au mannitol pendant l’établissement des semis, tandis que mterf6-5 présentait une plus grande sensibilité à la chaleur plus tard dans le développement. Rurek et al. ont présenté deux articles de recherche qui ont utilisé des approches physiologiques, protéomiques et d’analyse des transcriptions pour examiner les réponses thermiques (chaud et froid) et à la sécheresse des mitochondries du chou-fleur. Dans les études thermiques, ils ont identifié un certain nombre de protéines qui étaient sensibles à la température, y compris les composants de OxPhos, la photorespiration, les isoformes de porine et le cycle TCA. De même, dans l’analyse de la sécheresse, qui examine trois cultivars de chou-fleur différents, on a constaté que les composants d’OxPhos et les isoformes de porine changeaient d’abondance, ce qui indique un impact différentiel significatif sur la biogenèse mitochondriale entre les trois cultivars, ce qui nous donne de nouvelles perspectives sur les réponses au stress abiotique du genre Brassica.
La stérilité mâle fait référence à l’incapacité d’une plante à fabriquer du pollen viable. Elle peut être médiée par des gènes nucléaires conduisant à la stérilité mâle génique (GMS) ou par des protéines mitochondriales interagissant avec des gènes nucléaires, conduisant à la stérilité mâle cytoplasmique (CMS). La GMS et la CMS sont toutes deux largement utilisées en agriculture pour la production de cultures hybrides bénéficiant de l’hétérosis. Dans ce numéro spécial, Štorchová présente une revue complète du rôle des ARN non codants dans la CMS des plantes à fleurs, tandis que Reddemann et Horn ont présenté une recherche examinant le rôle d’atp9 dans la stérilité mâle de la CMS PET2 chez le tournesol. Ils ont montré ici que la CMS PET2, qui a le potentiel de devenir une source alternative de CMS pour la sélection commerciale, a un atp9 dupliqué avec une insertion de 271 pb dans la région 5′ de l’un des gènes atp9 qui résulte en deux cadres de lecture ouverts uniques (orf288 et orf231). La co-transcription réduite et spécifique à l’anthère de ces cadres de lecture ouverts dans les hybrides à fertilité restaurée soutient leur implication dans la stérilité mâle dans CMS PET2.
Un total de cinq articles que nous avons soumis examinent OxPhos, dont deux se concentrent sur l’identification des dérivations non phosphorylantes de l’ETC classique. Wanniarachchi et al. ont identifié et caractérisé l’oxydase alternative (AOX) et les NAD(P)H déshydrogénases de type II (NDs) du riz et de l’orge, tandis que Velada et al. ont caractérisé la sous-famille AOX1 chez Olea europaea cv. Galega Vulgar (olive européenne). Podgórska et al. ont examiné le mutant du complexe 1 fro1 (frostbite 1) qui présente une mutation ponctuelle dans la sous-unité Fe-S NDUFS4 de 8 kDa, cultivé avec différentes sources d’azote. Lorsque ces plantes ont été cultivées sur NO3-, elles ont montré un flux de carbone vers l’assimilation de l’azote et la production d’énergie, tandis que l’intégration de la cellulose dans la paroi cellulaire était limitée. En revanche, elles ont montré une croissance améliorée sur NH4+ et non le syndrome de toxicité de l’ammonium attendu. De même, Podgórska et al. ont montré que les plantes avec un knockdown de la NADPH-déshydrogénase externe (NDB1) étaient résistantes au traitement au NH4+ et présentaient des symptômes de stress oxydatif plus légers avec une accumulation moindre de ROS et une induction d’enzymes de type glutathion peroxydase et de peroxiredoxines antoxydantes. Mansilla et al. ont fourni un examen complet de la composition et de la biogenèse de la cytochome c oxydase (complexe IV), accepteur terminal d’oxygène, chez la levure, les mammifères et les plantes. Cela a révélé que si les plantes conservent de nombreuses caractéristiques de biogenèse communes à d’autres organismes, elles ont également développé des caractéristiques spécifiques aux plantes.
Comme la majorité des protéines qui fonctionnent dans les mitochondries sont importées à partir de protéines synthétisées cytosoliques codées par le noyau, des études comprenant le processus de contrôle et de régulation de l’importation des protéines mitochondriales sont vitales pour modifier les fonctions mitochondriales. Ici, Zhao et al. ont examiné le transfert intergénomique (IGT) dans une large perspective évolutive en accédant aux données des génomes nucléaires, mitochondriaux et chloroplastiques de 24 plantes, et ont montré que le transfert mitochondrial se produit dans toutes les plantes examinées. De plus, Avelange-Macherel et al. ont utilisé deux paralogues des protéines abondantes de l’embryogenèse tardive (LEA) (LEA38 (mitochondrial) et LEA2 (cytosolique)) pour examiner l’influence de la séquence d’acides aminés des séquences de ciblage mitochondrial (MTS) sur la localisation subcellulaire. Ils ont montré qu’en combinant la substitution, l’invasion de charges et le remplacement de segments, ils ont pu rediriger LEA2 vers les mitochondries, fournissant une explication à la perte de la localisation mitochondriale après la duplication du gène ancestral. Kolli et al. ont fourni un examen complet des aspects uniques de l’insertion des protéines de la membrane interne des mitochondries végétales en utilisant le complexe IV comme étude de cas, ce qui a révélé l’utilisation de la machinerie Tat pour l’insertion membranaire de la protéine Fe/S de Rieske.
Deux articles ont examiné la protéase mitochondriale FTSH4, l’un examinant l’impact d’un mutant ftsh4 sur la prolifération du méristème , et l’autre identifiant les substrats physiologiques et les partenaires d’interaction en utilisant une approche de piégeage et la spectrométrie de masse . Dolzblasz et al. ont montré que les plantes dépourvues d’AtFTSH4 présentent un arrêt de croissance au niveau des méristèmes apicaux des pousses et des racines lorsqu’elles sont cultivées à 30 °C, et que cet arrêt est causé par un dérèglement du cycle cellulaire et la perte d’identité cellulaire. Opalińska et al. ont révélé un certain nombre de nouvelles cibles putatives pour FTSH4, notamment le transporteur de pyruvate mitochondrial 4 (MPC4), le moteur 18 associé à la préséquence translocase (PAM18) et les sous-unités de la succinate déshydrogénase (SDH). De plus, ils ont montré que FTSH4 est responsable de la dégradation des protéines endommagées par l’oxydation dans les mitochondries. Les mitochondries végétales contiennent de nombreux introns du groupe II qui résident dans les gènes. Zmudjak et al. ont montré ici que la maturase nMAT2 et l’hélicase ARN PMH2 s’associent à leurs cibles intron-ARN dans de grandes particules ribonucléoprotéiques in vivo et que les efficacités d’épissage des cibles intron conjointes de nMAT2 et PMH2 sont plus fortement affectées dans une double lignée mutante nmat2/pmh2. Tout ceci suggère que ces protéines servent de composants d’un complexe proto-spliceosomal dans les mitochondries végétales. Robles et al. fournissent un examen approfondi des effets phénotypiques sur le développement des plantes affichés par les mutants des protéines mitoribosomales (mitoRPs) et comment ils contribuent à l’élucidation de la fonction des mitoRPs des plantes, des mécanismes qui contrôlent l’expression des gènes de l’organite, et de leur contribution à la croissance et à la morphogenèse des plantes.
Mao et al. ont examiné l’application de 0,05 mM de NO dans les graines d’avoine vieillies et ont vu une amélioration de la vigueur des graines et une augmentation de la capacité de piégeage de H2O2 dans les mitochondries. Cela s’accompagnait d’activités plus élevées de CAT, GR, MDHAR et DHAR dans le système de piégeage de l’AsA-GSH, d’enzymes liées au cycle TCA améliorées (malate déshydrogénase, succinate-CoA ligase, fumarate hydratase) et de voies alternatives activées.
Dans l’ensemble, les 19 contributions publiées dans ce numéro spécial illustrent les avancées dans le domaine des mitochondries végétales et j’ai hâte de rattraper la communauté des mitochondries végétales lors de la prochaine réunion semestrielle à Ein Gedi, en Israël (https://www.icpmb2019.com/).