Imaging of thyroid nodules

De wereldwijde incidentie van schildklierkanker is de afgelopen decennia toegenomen,1 tot een geschatte incidentie van 2,1% van alle wereldwijde kankers in 2012.2 In de VS is de incidentie tussen 1975 en 2014 verdrievoudigd van 4,8 naar 15 van de 100.000 mensen3 en werd geschat op 3,3% van alle kankers in de Verenigde Staten in 2012.2 Deze trend is voornamelijk gedreven door een onevenredige toename van de diagnose van kleine papillaire schildklierkankers zonder een significante verandering in de mortaliteit (0,5 per 100.000 mensen).3 Dit heeft velen doen geloven dat de hogere incidentie te wijten is aan de detectie van subklinische ziekte4-7 en mogelijk omgevingsfactoren.8

Diagnose van subklinische ziekte in deze situatie wordt overdiagnose genoemd, gedefinieerd als de detectie van indolente schildklierkanker bij asymptomatische patiënten of patiënten die aan andere oorzaken zullen overlijden. Deze verhoogde detectie van subklinische kanker kan schadelijk zijn door de psychologische, fysieke en financiële belasting die gepaard gaat met diagnostische tests en chirurgie.8 Gelukkig is er de laatste jaren een plateau geweest in de incidentie, wat eerder duidt op stabilisatie dan op een voortdurende opwaartse trend.9

In deze klinische context staat de radioloog voor een moeilijke uitdaging – op verantwoorde wijze klinisch significante bevindingen rapporteren en tegelijk de angst om een kankerdiagnose te missen, in evenwicht houden. Hoe kan de radioloog goedaardige en kwaadaardige schildklierknobbels onderscheiden op basis van sonografische bevindingen? Het antwoord op die vraag bepaalt de aanbevelingen voor een fijne naald aspiratie (FNA), surveillance, of helemaal niets. Op dezelfde manier wordt de radioloog geconfronteerd met de uitdaging van de incidentele schildklierknobbel (ITN), geïdentificeerd op computertomografie (CT), magnetische resonantiebeeldvorming (MRI), of nucleair geneeskundig onderzoek, zoals fluorodeoxyglucose-positronemissietomografie (FDG-PET). Wanneer moet de radioloog een specifieke echografie van de schildklier aanbevelen voor een ITN? Verschillende multidisciplinaire beroepsverenigingen hebben het beschikbare bewijsmateriaal geëvalueerd en richtlijnen voorgesteld om de radioloog te helpen bovenstaande vragen te beantwoorden.

Het doel van deze review is om de algemene radioloog praktische informatie te geven met betrekking tot het beheer van schildklierknobbels geëvalueerd met ultrasonografie, terwijl de richtlijnen van de verenigingen worden herzien. Dit overzicht zal ook richtlijnen geven voor het beheer van ITN’s gedetecteerd op andere beeldvormingsmodaliteiten (CT, MR, FDG-PET en VS) op basis van het witboek van het American College of Radiology (ACR) Incidental Thyroid Findings Committee.

Anatomie van de schildklier

Superficieel gelegen in de infrahyoide hals, is de normale schildklier (figuur 1) samengesteld uit rechter en linker lobben die centraal bij hun inferieure derden verbonden zijn door de isthmus, een dunne band van schildklierparenchym die de middellijn kruist anterieur aan de trachea. De schildklier ligt ingeklemd tussen de band en de musculatuur van het sternocleidomastoideus anterior en de musculatuur van de longus colli posterior. De gemeenschappelijke halsslagaders en de interne halsaders bevinden zich lateraal.10

Beeldvorming van de schildklier

Ultrasonografie

Ultrasonografie is de beeldvormingsmodaliteit bij uitstek voor het evalueren van schildklierknobbels vanwege de wijdverspreide beschikbaarheid, lage kosten en het ontbreken van ioniserende straling. Bovendien maakt de oppervlakkige ligging van de schildklier in de hals deze toegankelijk en vatbaar voor hoogfrequente sonografische evaluatie voor nauwkeurige karakterisering. Ten slotte is visualisatie op echografie bijzonder nuttig voor echogeleide FNA. Meerdere studies hebben een lager percentage niet-diagnostische en fout-negatieve cytologie resultaten gerapporteerd van US-geleide FNA in vergelijking met palpatie-geleide FNA.11,12

Op echografie is de normale schildklier een goed omcirkelde structuur die homogeen is in echotextuur en hyperechoïsch ten opzichte van de aangrenzende musculatuur. Bij de volwassene is elke kwab 4-6 cm lang en tot 2 cm breed en dik. De isthmus meet tot 3 mm in dikte.10

Bij de evaluatie van een schildklierknobbel moeten de plaats en de grootte (in drie dimensies) worden beschreven. Voor noduli <0,5 cm moet alleen de maximale diameter worden gerapporteerd.13 De volledige evaluatie van een schildklierknobbel moet sonografische kenmerken omvatten zoals samenstelling, echogeniciteit, marges, oriëntatie, aanwezigheid en type van verkalkingen, vasculariteit, en extrathyreoïdale uitbreiding, indien aanwezig. Het algemene sonografische patroon in combinatie met de grootte geeft een risico op maligniteit en biedt een basis voor de radioloog om een managementaanbeveling te doen.14,15 Als er meerdere knobbels zijn, moet elke knobbel worden beschreven en moeten managementbeslissingen worden gebaseerd op de verdenking op individuele knobbels, waarvoor soms meerdere FNA’s nodig zijn.16

Kenmerken geassocieerd met goedaardigheid zijn cysteuze of spongiforme knobbels, evenals meerdere knobbels (zonder verdachte kenmerken) in een vergrote schildklier. Kenmerken geassocieerd met maligniteit zijn hypoechogeniciteit, solide samenstelling, onregelmatige marges, groter dan breed oriëntatie en microcalcificaties17 waarbij de laatste drie de hoogste specificiteit hebben.16 De kenmerken die moeten worden opgenomen in het radiologieverslag worden hieronder meer in detail beschreven en samengevat in tabel 1.

Meerdere verenigingen hebben consensusverklaringen opgesteld om de radioloog en clinicus te helpen bij het beheer van schildklierknobbels op basis van sonografische kenmerken, wat wijst op het ontbreken van een enkele algemeen aanvaarde set richtlijnen. Deze omvatten de Society of Radiologists in Ultrasound,18 de American Thyroid Association (ATA),16 de American Association of Clinical Endocrinologists (AACE),19 het National Comprehensive Cancer Network,20 de ACR,21 en de Korean Society of Thyroid Radiology (KSThR).13 Verschillende studies hebben de geldigheid van deze richtlijnen vergeleken en ondersteund.22-25 Tabel 2 vat de managementrichtlijnen voor deze groepen samen.13,16,18-21

Lesie kenmerken op echografie

Samenstelling is gebaseerd op de verhouding van cysteuze en vaste componenten (figuur 2). Cystische laesies hebben geen vaste componenten, overwegend vaste laesies hebben ≤50% cystische componenten, overwegend cystische laesies hebben <50% vaste componenten, en vaste laesies hebben geen cystische componenten. Spongiforme nodules hebben meerdere microcysten in >50% van de nodule en worden gezien in goedaardige colloïdale cysten (figuur 3).26

Nodule-echogeniciteit (hypoechoïsch, isoechoïsch, hyperechoïsch) wordt beschreven ten opzichte van schildklierparenchym, waarbij hypoechoïciteit een associatie heeft met maligniteit (figuur 4).16 Duidelijk hypoechoïsche nodules zijn minder echogeen dan de aangrenzende bandspieren en hebben aantoonbaar een hoger maligniteitsrisico (Figuur 4D).13

Nodule marges kunnen glad, onregelmatig (microlobulated, infiltratief/spiculated), en slecht gedefinieerd zijn (Figuur 5). Knobbels met gladde of onregelmatige randen hebben een goed begrensde grens tussen knobbeltje en niet-betrokken parenchym. Onduidelijk gedefinieerde nodulen hebben geen duidelijke grens en zijn niet-specifiek. Onregelmatige marges (bv. microgegrobuleerd, infiltratief/gespikkeld) worden in verband gebracht met maligniteit.13,16,21

Oriëntatie wordt gedefinieerd als parallel (anteroposterieure diameter is kleiner dan of gelijk aan de transversale of longitudinale diameter) en niet-parallel/groter dan breed (anteroposterieure diameter is groter dan de transversale of longitudinale diameter) (figuur 6). Een hoger dan brede oriëntatie is minder gevoelig voor maligniteit, maar wel zeer specifiek.13,16,26,27

Microcalcificaties zijn echogene foci kleiner dan 1 mm en vertonen geen akoestische shadowing (figuur 7). Ze zijn zeer specifiek voor papillair schildkliercarcinoom, vooral wanneer ze geassocieerd zijn met solide, hypoechoïsche knobbels.13,21,28 Macrocalcificaties (groter dan 1 mm) zijn over het algemeen minder zorgwekkend, hoewel discontinue randcalcificaties met een uitstulpende weke delencomponent bedenkelijk zijn voor maligniteit.13,16 Echogene foci met een komeetstaartartefact zijn goedaardige colloïdkristallen (figuur 3) en kunnen gemakkelijk verward worden met microcalcificaties.16,21

De aanwezigheid van vasculariteit (intranodulair of perifeer) kan wijzen op maligniteit, maar de gegevens over de betrouwbaarheid ervan zijn gemengd.13,16

Intervalgroei

Intervalgroei wordt gedefinieerd als een minimale toename van het totale volume met 50%, correlerend met een toename van de diameter met 20% (minimale toename van 2 mm in ten minste twee dimensies).29 Hoewel snelle groei van een nodule kan worden gezien bij hooggradige maligniteiten zoals anaplastisch carcinoom en lymfoom, zijn deze zeldzaam en vertonen ze doorgaans agressieve sonografische kenmerken. Meerdere studies hebben aangetoond dat intervalgroei geen betrouwbare indicator is voor maligniteit, aangezien zowel goedaardige als kwaadaardige laesies langzaam kunnen groeien of stabiel kunnen blijven.30-33 Als gevolg hiervan beveelt de ATA aan om de beslissing voor een initiële FNA of herhaalde FNA na onbepaalde of goedaardige cytologie te baseren op sonografische kenmerken in plaats van op toename van de grootte.16

Extrathyroidal imaging

Meerdere verenigingen bevelen een cervicale lymfeklierevaluatie aan bij alle patiënten die schildklier-echografie ondergaan met bekende of verdachte schildklierknobbels.16,21 Papillaire schildkliercarcinomen, die 80% van alle schildkliermaligniteiten uitmaken, verspreiden zich via het lymfestelsel, net als medullaire schildkliercarcinomen.34 Tot de knopen die moeten worden geëvalueerd, behoren de lymfeklieren van de cervicale keten in zowel het laterale (niveau II, III, IV, V) als het centrale (niveau VI) compartiment. Net als bij schildklierknobbels zijn de sonografische kenmerken en de morfologie het belangrijkst voor het bepalen van het risico op maligniteit. Verdachte sonografische kenmerken zijn ronde vorm, verlies van het vette hilum, calcificaties, cystische verandering, verhoogde echogeniciteit en verhoogde vasculariteit.19,34 Deze sonografische kenmerken zijn belangrijker voor het management dan de grootte, die niet-specifiek is. De verdenking van de radioloog kan echter worden verhoogd door knopen >1 cm in korte as of >1,5 cm voor jugulodigastrische knopen (niveau II).34

Ultrasone elastografie

Ultrasone elastografie differentieert schildklierknobbels op basis van elasticiteit en is er in twee vormen, strain en shear wave elastografie.35,36 Veel studies ondersteunen het gebruik van elastografie;37-43 er zijn echter beperkingen16 en het is niet op grote schaal beschikbaar. De AACE, ATA en KSThR bevelen het gebruik van elastografie aan als aanvullend onderzoek, maar niet als vervanging van grayscale echografie.13,16,19

CT en MRI van schildklierknobbels

Cross-sectionele beeldvorming brengt de schildklier en de relatie met aangrenzende structuren goed in beeld. Op de CT zonder contrast is de normale schildklier homogeen hyperverzwakt ten opzichte van de zachte weefsels in de hals als gevolg van het hoge jodiumgehalte. Na contrasttoediening verbetert de schildklier homogeen en gretig door zijn rijke bloedtoevoer. Op MRI is de schildklier T1 hyperintense en T2 iso- tot hypointense op niet-contrastbeelden en verbetert homogeen op post-gadoliniumbeelden (figuur 8).

Opgemerkt zij dat jodiumhoudend contrast kan interfereren met de opname van jodiumhoudende radionucliden, zoals I-123 of I-131. Daarom moet bij de planning van diagnostische beeldvorming of radionuclide-ablatie rekening worden gehouden met de timing van CT met contrastversterking. Omdat jodium echter binnen 4-8 weken uit het lichaam wordt verwijderd, kunnen nucleaire beeldvorming en therapie veilig en succesvol worden uitgevoerd na deze periode. Als er verdere bezorgdheid is over onvolledige klaring, kan een urinejodiumstaal worden uitgevoerd.44-46 In tegenstelling tot CT-contrast, interfereert MRI-contrast (gadolinium) niet met de jodiumopname.47

Computatietomografie en MRI zijn niet de studies bij uitstek voor de evaluatie van schildklierknobbels vanwege de slechte ruimtelijke resolutie, en het onvermogen om kenmerken zoals onregelmatige marges en microcalcificaties te detecteren. De radioloog moet echter vertrouwd zijn met de rapportering van schildklierknobbels die op transversale beeldvorming worden geïdentificeerd wegens de frequentie van onderzoeken die de hals en het bovenste mediastinum omvatten (bv. CT’s van de hals en de borst) en de frequentie van ITN’s op deze onderzoeken (tot 25% op CT van de borst48 en 16-18% op CT of MRI van de hals49,50). Afgezien van extrasyndroom of lymfadenopathie zijn er geen betrouwbare kenmerken die de radioloog in staat stellen een onderscheid te maken tussen goedaardige en kwaadaardige schildklierknobbels.51 De grootte op zich is ook een onbetrouwbaar kenmerk, maar is nuttig bij het sturen van verdere work-up in combinatie met de leeftijd van de patiënt.51

Het is dan ook geen verrassing dat de rapportering van ITN’s sterk kan variëren.52-54 Gelukkig biedt het drietraps systeem, voorgesteld door Hoang et al. in 2012,55 ondersteund door andere literatuur49,56 en geformaliseerd in het ACR Incidental Thyroid Findings Committee white paper51, de radioloog een systematische aanpak voor het beheer van ITNs geïdentificeerd op CT, MRI en nucleaire beeldvorming, inclusief FDG-PET. Verdere evaluatie met echografie van de schildklier wordt aanbevolen voor drie categorieën ITN als volgt:51,55

Nodules met hoog-risico kenmerken zoals lymfadenopathie, lokale invasie, of FDG aviditeit
Nodules ≥1 cm bij patiënten <35 jaar en
Nodules ≥1.5 cm bij patiënten >35 jaar

Ultrasonografie van de hals bij de evaluatie van de halsslagaders, speekselklieren, cervicale lymfeklieren, en andere halsmassa’s, kan ook ITN’s detecteren. De sonografische kenmerken van de ITN moeten op dezelfde wijze worden beschreven als de bevindingen bij een speciale echografie van de schildklier. Als er onvoldoende evaluatie van de schildklier is, moet een volledige schildklier-echografie worden aanbevolen voor volledige karakterisering.51

Extra overwegingen in het rapportageproces zijn de aanwezigheid van comorbiditeiten en beperkte levensverwachting die het risico van behandeling zouden verhogen of de morbiditeit en mortaliteit van de patiënt groter zouden maken dan een potentiële schildklierkanker. De ACR beveelt aan dat deze patiënten geen verdere evaluatie ondergaan.51

Nucleaire beeldvorming

De normale schildklier vertoont een homogene radiotraceropname. Schildklierscintigrafie speelt een rol bij de evaluatie van een schildklierknobbel bij een patiënt met lage serum schildklierstimulerende hormoonspiegels. Schildklierscintigrafie met I-123 kan een “hete” of hyperfunctionerende nodule identificeren met een radiotraceropname die groter is dan die van de omringende schildklier. “Hete” knobbeltjes zijn zelden kwaadaardig en rechtvaardigen geen cytologische analyse. Een “warme” of isofunctionerende nodule met een radiotraceropname die gelijk is aan die van de omringende schildklier, of een “koude” of hypofunctionerende nodule met een radiotraceropname die lager is dan die van de omringende schildklier, vereisen verdere evaluatie.57

Jodium-131 is nuttig als therapeutisch middel en als radionuclide voor beeldvorming. Voor diagnose is I-131 nuttig voor het scannen van het gehele lichaam om metastatische ziekte te evalueren en voor follow-up na radiojoodablatie. Hoge doses dienen drie doelen na thyroïdectomie voor maligniteit: Ablate elk overblijvend schildklierweefsel, detecteer lymfeklier of verre metastasen met hoge gevoeligheid, en ablate elke tumor foci met uptake.34

Positron emissie tomografie met FDG wordt vaak uitgevoerd in oncologische en niet-oncologische settings. De normale schildklier heeft een diffuse homogene FDG-opname op laag niveau, vergelijkbaar met de aangrenzende musculatuur. Incidentele focale schildklieropname komt voor in 1-2% van de gevallen58-60 met een gerapporteerd maligniteitspercentage van 11-14%.61,62 Vanwege dit verhoogde risico bevelen de ACR en AACE speciale echografie en FNA van de schildklier aan, ongeacht de sonografische kenmerken19,51 terwijl de ATA sonografische en klinische evaluatie van alle FDG-avide schildklierknobbels en FNA van knobbels >1 cm aanbeveelt.16 Er is geen standaarddrempelwaarde voor de uptake die definitief het onderscheid maakt tussen goedaardige en kwaadaardige laesies.59

Zoals eerder vermeld, is FDG-activiteit op laag niveau normaal. Verhoogde diffuse radiotraceropname komt echter voor bij 2% van de patiënten.58 Het weerspiegelt typisch goedaardige inflammatoire aandoeningen zoals de ziekte van Hashimoto of andere thyroïditis. Hoewel schildklierknobbels in deze gevallen zelden worden gezien, beveelt de ATA aan dat diffuse uptake aanleiding moet geven tot sonografische karakterisering.16

Conclusie

De incidentie van schildklierkanker is van 1975 tot 2014 toegenomen zonder een significante verandering in het sterftecijfer, hoogstwaarschijnlijk als gevolg van de vroegere detectie van indolente papillaire schildklierkankers. Aangezien de radioloog vaak de eerste clinicus is die ITN’s identificeert op doorsnedebeeldvorming en verantwoordelijk is voor de verdere karakterisering van knobbels op echografie, is het absoluut noodzakelijk dat de radioloog op de hoogte is van de huidige gegevens en aanbevelingen met betrekking tot beeldvorming van schildklierknobbels. Zoals beschreven in dit overzicht, luiden onze aanbevelingen als volgt:

Ultrasografie is de beeldvormingsmodaliteit bij uitstek voor de karakterisering van schildklierknobbels vanwege de lage kosten, de wijdverspreide beschikbaarheid, het ontbreken van ioniserende straling, het vermogen om de kenmerken van de knobbels nauwkeurig weer te geven, en het gebruiksgemak voor echogeleide FNA.

Echografie van de schildklier moet een volledig onderzoek van de cervicale lymfeklieren omvatten.

Schildkliernodules worden gekenmerkt door hun locatie, grootte, samenstelling, echogeniciteit, marges, oriëntatie, verkalkingen en vasculariteit. Goedaardige kenmerken zijn een overwegend cysteuze samenstelling en een vergrote schildklier met meerdere knobbeltjes. Onregelmatige marges, grotere oriëntatie en microverkalkingen worden geassocieerd met maligniteit. Het algemene patroon van de sonografische kenmerken bepaalt echter het risico op maligniteit.

Risicostratificatie stuurt vervolgens de aanbeveling van de radioloog voor bewaking of FNA. Samenwerking met de lokale verwijzers in uw gemeenschap kan nuttig zijn om de aanbevelingen voor het beheer te standaardiseren.

Wij bevelen de drieledige aanpak aan voor het beheer van ITN’s zoals beschreven in het witboek van het ACR Incidental Thyroid Findings Committee (tabel 3).51

Roman BR, Morris LG, Davies L. The thyroid cancer epidemic, 2017 perspective. Curr Opin Endocrinol Diabetes Obes. 2017;24(5):332-336.
Ferlay J, Soerjomataram I, Ervik M, et al. GLOBOCAN. 2012 v1.0, Cancer Incidence and Mortality Worldwide. 2013; http://globocan.iarc.fr. Accessed December 3, 2017.
Cancer Fast Stats. National Cancer Institute http://seer.cancer.gov/faststats/. Accessed November 26, 2017.
Davies L, Welch HG. Toenemende incidentie van schildklierkanker in de Verenigde Staten, 1973-2002. JAMA. 2006;295(18):2164-2167.
Davies L, Welch HG. Current thyroid cancer trends in the United States. JAMA Otolaryngol Head Neck Surg. 2014;140(4):317-322.
Davies L, Morris LG, Haymart M, et al. American Association of Clinical Endocrinologists and American College of Endocrinology Disease State Clinical Review: The increasing incidence of thyroid cancer. Endocr Pract. 2015;21(6):686-696.
Morris LG, Tuttle RM, Davies L. Changing trends in the incidence of thyroid cancer in the United States. JAMA Otolaryngol Head Neck Surg. 2016;142(7):709-711.
Kitahara CM, Sosa JA. De veranderende incidentie van schildklierkanker. Nat Rev Endocrinol. 2016;12(11):646-653.
Shi LL, DeSantis C, Jemal A, et al. Changes in thyroid cancer incidence, post-2009 American Thyroid Association guidelines. Laryngoscope. 2017;127(10):2437-2441.
Hertzberg B, Middleton WD. Echografie: The Requisites. 3rd ed. St. Louis, MO: Elsevier; 2015:229-230.
Danese D, Sciacchitano S, Farsetti A, et al. Diagnostische nauwkeurigheid van conventionele versus sonografie-geleide fijne-naald aspiratie biopsie van schildklierknobbels. Schildklier. 1998;8(1):15-21.
Carmeci C, Jeffrey RB, McDougall IR, et al. Ultrasound-guided fine-needle aspiration biopsy of thyroid masses. Schildklier. 1998;8(4):283-289.
Shin JH, Baek JH, Chung J, et al. Ultrasonography diagnosis and imaging-based management of thyroid nodules: Herziene Korean Society of Thyroid Radiology consensusverklaring en aanbevelingen. Korean J Radiol. 2016;17(3):370-395.
Brito JP, Gionfriddo MR, Al Nofal A, et al. The accuracy of thyroid nodule ultrasound to predict thyroid cancer: systematic review and meta-analysis. J Clin Endocrinol Metab. 2014;99(4):1253-1263.
Smith-Bindman R, Lebda P, Feldstein VA, et al. Risk of thyroid cancer based on thyroid ultrasound imaging characteristics: results of a population-based study. JAMA Intern Med. 2013;173(19):1788-1796.
Haugen BR, Alexander EK, Bible KC, et al. 2015 American Thyroid Association Management Guidelines for Adult Patients with Thyroid Nodules and Differentiated Thyroid Cancer: The American Thyroid Association Guidelines Task Force on Thyroid Nodules and Differentiated Thyroid Cancer. Schildklier. 2016;26(1):1-133.
Kim JY, Lee CH, Kim SY, et al. Radiologische en pathologische bevindingen van niet-palpabele schildkliercarcinomen gedetecteerd door echografie in een medisch screeningscentrum. J Ultrasound Med. 2008;27(2):215-223.
Frates MC, Benson CB, Charboneau JW, et al. Management of thyroid nodules detected at US: Society of Radiologists in Ultrasound consensus conference statement. Radiologie. 2005;237(3):794-800.
Gharib H, Papini E, Garber JR, et al. American Association of Clinical Endocrinologists, American College of Endocrinology, and Associazione Medici Endocrinologi Medical Guidelines for Clinical Practice for the Diagnosis and Management of Thyroid Nodules-2016 Update. Endocr Pract. 2016;22(5):622-639.
National Comprehensive Cancer Network Clinical Practice Guidelines in Oncology: Thyroid Carcinoma. 2017; https://www.nccn.org/professionals/physician_gls/pdf/thyroid.pdf. Accessed December 3, 2017.
Tessler FN, Middleton WD, Grant EG, et al. ACR Thyroid imaging, reporting and data system (TI-RADS): Witboek van het ACR TI-RADS comité. J Am Coll Radiol. 2017;14(5):587-595.
Ahn SS, Kim EK, Kang DR, et al. Biopsie van schildklierknobbels: vergelijking van drie sets richtlijnen. AJR Am J Roentgenol. 2010;194(1):31-37.
Peli M, Capalbo E, Lovisatti M, et al. Ultrasound guided fine-needle aspiration biopsy of thyroid nodules: Guidelines and recommendations vs clinical practice; a 12-month study of 89 patients. J Ultrasound. 2012;15(2):102-107.
Hobbs HA, Bahl M, Nelson RC, et al. Applying the Society of Radiologists in Ultrasound recommendations for fine-needle aspiration of thyroid nodules: effect on workup and malignancy detection. AJR Am J Roentgenol. 2014;202(3):602-607.
Tang AL, Falciglia M, Yang H, et al. Validation of American Thyroid Association ultrasound risk assessment of thyroid nodules selected for ultrasound fine-needle aspiration. Schildklier. 2017;27(8):1077-1082.
Moon WJ, Jung SL, Lee JH, et al. Benigne en maligne schildklierknobbels: US differentiatie–multicenter retrospectieve studie. Radiologie. 2008;247(3):762-770.
Kwak JY, Han KH, Yoon JH, et al. Thyroid imaging reporting and data system for US features of nodules: a step in establishing better stratification of cancer risk. Radiologie. 2011;260(3):892-899.
Nachiappan AC, Metwalli ZA, Hailey BS, et al. The thyroid: review of imaging features and biopsy techniques with radiologic-pathologic correlation. Radiographics. 2014;34(2):276-293.
Brauer VF, Eder P, Miehle K, et al. Interobserver variation for ultrasound determination of thyroid nodule volumes. Schildklier. 2005;15(10):1169-1175.
Kwak JY, Koo H, Youk JH, et al. Waarde van US correlatie van een schildklierknobbel met aanvankelijk benigne cytologische resultaten. Radiologie. 2010;254(1):292-300.
Rosario PW, Purisch S. Ultrasonografische kenmerken als criterium voor herhalingscytologie bij goedaardige schildklierknobbels. Arq Bras Endocrinol Metabol. 2010;54(1):52-55.
Asanuma K, Kobayashi S, Shingu K, et al. The rate of tumor growth does not distinguish between malignant and benign thyroid nodules. Eur J Surg. 2001;167(2):102-105.
Park CJ, Kim EK, Moon HJ, et al. Schildklierknobbels met niet-diagnostische cytologische resultaten: follow-up management met behulp van echopatronen op basis van de 2015 American Thyroid Association richtlijnen. AJR Am J Roentgenol. 2017:1-6.
King AD. Beeldvorming voor stadiëring en beheer van schildklierkanker. Cancer Imaging. 2008;8(1):57-69.
Kwak JY, Kim EK. Echo-elastografie voor schildklierknobbels: recente vooruitgang. Ultrasonography. 2014;33(2):75-82.
Shiina T, Nightingale KR, Palmeri ML, et al. WFUMB richtlijnen en aanbevelingen voor klinisch gebruik van echo-elastografie: Deel 1: basisprincipes en terminologie. Ultrasound Med Biol. 2015;41(5):1126-1147.
Rago T, Santini F, Scutari M, et al. Elastography: new developments in ultrasound for predicting malignancy in thyroid nodules. J Clin Endocrinol Metab. 2007;92(8):2917-2922.
Asteria C, Giovanardi A, Pizzocaro A, et al. US-elastography in the differential diagnosis of benign and malignant thyroid nodules. Thyroid. 2008;18(5):523-531.
Samir AE, Dhyani M, Anvari A, et al. Shear-wave elastography for the preoperative risk stratification of follicular-patterned lesions of the thyroid: diagnostic accuracy and optimal measurement plane. Radiologie. 2015;277(2):565-573.
Cappelli C, Pirola I, Gandossi E, et al. Real-time elastography: a useful tool for predicting malignancy in thyroid nodules with nondiagnostic cytologic findings. J Ultrasound Med. 2012;31(11):1777-1782.
Choi WJ, Park JS, Koo HR, et al. Ultrasound elastography using carotid artery pulsation in the differential diagnosis of sonographically indeterminate thyroid nodules. AJR Am J Roentgenol. 2015;204(2):396-401.
Nell S, Kist JW, Debray TP, et al. Qualitative elastography can replace thyroid nodule fine-needle aspiration in patients with soft thyroid nodules. Een systematische review en meta-analyse. Eur J Radiol. 2015;84(4):652-661.
Rago T, Scutari M, Santini F, et al. Real-time elastosonography: useful tool for refining the presurgical diagnosis in thyroid nodules with indeterminate or nondiagnostic cytology. J Clin Endocrinol Metab. 2010;95(12):5274-5280.
Padovani RP, Kasamatsu TS, Nakabashi CC, et al. Een maand is voldoende voor urinejodium om terug te keren naar de uitgangswaarde na het gebruik van wateroplosbare jodiumhoudende contrastmiddelen bij post-thyroïdectomiepatiënten die radiojoodtherapie nodig hebben. Thyroid. 2012;22(9):926-930.
Sohn SY, Choi JH, Kim NK, et al. The impact of iodinated contrast agent administered during preoperative computed tomography scan on body iodine pool in patients with differentiated thyroid cancer preparing for radioactive iodine treatment. Thyroid. 2014;24(5):872-877.
Nimmons GL, Funk GF, Graham MM, et al. Urinary iodine excretion after contrast computed tomography scan: implications for radioactive iodine use. JAMA Otolaryngol Head Neck Surg. 2013;139(5):479-482.
Hoang JK, Branstetter BFt, Gafton AR, et al. Imaging of thyroid carcinoma with CT and MRI: approaches to common scenarios. Cancer Imaging. 2013;13(1):128-139.
Ahmed S, Horton KM, Jeffrey RB, Jr, et al. Incidental thyroid nodules on chest CT: Review of the literature and management suggestions. AJR Am J Roentgenol. 2010;195(5):1066-1071.
Nguyen XV, Choudhury KR, Eastwood JD, et al. Incidental thyroid nodules on CT: evaluation of 2 risk-categorization methods for work-up of nodules. AJNR Am J Neuroradiol. 2013;34(9):1812-1817.
Youserm DM, Huang T, Loevner LA, et al. Klinische en economische impact van incidentele schildklierlaesies gevonden met CT en MR. AJNR Am J Neuroradiol. 1997;18(8):1423-1428.
Hoang JK, Langer JE, Middleton WD, et al. Managing incidental thyroid nodules detected on imaging: white paper of the ACR Incidental Thyroid Findings Committee. J Am Coll Radiol. 2015;12(2):143-150.
Grady AT, Sosa JA, Tanpitukpongse TP, et al. Radiologieverslagen voor incidentele schildklierknobbels op CT en MRI: hoge variabiliteit tussen subspecialismen. AJNR Am J Neuroradiol. 2015;36(2):397-402.
Bahl M, Sosa JA, Nelson RC, et al. Imaging-detected incidental thyroid nodules that undergo surgery: a single-center experience over 1 year. AJNR Am J Neuroradiol. 2014;35(11):2176-2180.
Hoang JK, Riofrio A, Bashir MR, et al. High variability in radiologists’ reporting practices for incidental thyroid nodules detected on CT and MRI. AJNR Am J Neuroradiol. 2014;35(6):1190-1194.
Hoang JK, Raduazo P, Yousem DM, et al. What to do with incidental thyroid nodules on imaging? Een benadering voor de radioloog. Semin Ultrasound CT MR. 2012;33(2):150-157.
Bahl M, Sosa JA, Eastwood JD, et al. Using the 3-tiered system for categorizing workup of incidental thyroid nodules detected on CT, MRI, or PET/CT: how many cancers would be missed? Thyroid. 2014;24(12):1772-1778.
Gharib H, Papini E. Schildklierknobbels: klinisch belang, beoordeling, en behandeling. Endocrinol Metab Clin North Am. 2007;36(3):707-735, vi.
Chen W, Parsons M, Torigian DA, et al. Evaluation of thyroid FDG uptake incidentally identified on FDG-PET/CT imaging. Nucl Med Commun. 2009;30(3):240-244.
Nishimori H, Tabah R, Hickeson M, et al. Incidental thyroid “PETomas”: clinical significance and novel description of the self-resolving variant of focal FDG-PET thyroid uptake. Can J Surg. 2011;54(2):83-88.
Soelberg KK, Bonnema SJ, Brix TH, et al. Risk of malignancy in thyroid incidentalomas detected by 18F-fluorodeoxyglucose positron emission tomography: a systematic review. Thyroid. 2012;22(9):918-925.
Kwak JY, Kim EK, Yun M, et al. Thyroid incidentalomas identified by 18F-FDG PET: sonografische correlatie. AJR Am J Roentgenol. 2008;191(2):598-603.
Choi JS, Choi Y, Kim EK, et al. A risk-adapted approach using US features and FNA results in the management of thyroid incidentalomas identified by 18F-FDG PET. Ultraschall Med. 2014;35(1):51-58.