Platt baseert zijn beslissingen over het accepteren van acteerrollen op het feit dat de rol “anders is dan wat ik net heb gedaan…Ik moet wel geïnteresseerd zijn in de rol”. Na Married to the Mob speelde hij in Working Girl (1988), Flatliners (1990), Beethoven (1992), The Three Musketeers (1993), A Time to Kill (1996), Executive Decision (1996), en Bulworth (1998). In 1998 speelden Platt en Stanley Tucci twee klaplopers die improviseren met nietsvermoedende vreemden in The Impostors. Tucci en Platt ontwikkelden de personages tijdens het werken aan een toneelstuk aan de Yale University in 1988, Tucci voltooide later het scenario en regisseerde de film.
In 1999 speelde Platt de rijke en excentrieke krokodillenliefhebber Hector in David E. Kelley’s Lake Placid, naast Bill Pullman en Bridget Fonda. Platt beschreef Hector als “behoorlijk bijtend en onaangenaam op sommige momenten, maar, hoop ik, hij heeft een manier om aan je te groeien. Ik denk dat David hem oorspronkelijk zag als een grote witte jager, maar toen ik tekende voor de rol schreef hij hem in een andere richting.”
Het kortstondige drama Deadline bood Platt’s eerste hoofdrol op televisie. Gecreëerd door Dick Wolf, die ook Law & Order creëerde, concentreerde Deadline zich op het leven van krantenjournalisten in New York City. Platt speelde de hoofdrol als Pulitzer Prize-winnende columnist Wallace Benton, een “onwaarschijnlijke held”. De sterke cast, die ook Bebe Neuwirth en Hope Davis omvatte, kon het ondermaatse schrijfwerk niet compenseren en de serie werd al snel geannuleerd. Na de mislukking van Deadline vermeed Platt televisiewerk tot hij een script las voor The West Wing en tekende voor een gastrol. Hij kreeg een Emmy nominatie voor zijn vertolking van de no-nonsense Witte Huis raadsman Oliver Babish, binnengehaald tijdens seizoen twee om een verdediging samen te stellen voor president Bartlet en anderen die zijn niet-openbaarmaking van multiple sclerose in de doofpot hadden gestopt.
Zijn rol in de televisieserie Huff als Russell Tupper van 2004 tot 2006 werd goed ontvangen, vooral door bedenker Bob Lowry, die zei: “Oliver speelt een alcoholist, drugsverslaafde, sexaholic, workaholic, vrouwenverslindende misogynist die schattig is. Ik ken geen acteur die dat kan. Ik zag Russell oorspronkelijk als een blonde hengst, maar toen ik zag wat Oliver kon, realiseerde ik me hoeveel beter, rijker en minder voorspelbaar hij was dan mijn idee van het personage … Oliver is zeer toegewijd aan het idee dat verhaal en dialoog karaktergedreven en uniek moeten zijn”. Platt’s werk werd genomineerd voor twee Emmy Awards en een Golden Globe.
In 2005 acteerde Platt in Harold Ramis’s film The Ice Harvest als een ongelukkige zakenman met een trophy vrouw en twee stiefkinderen die betrokken raakt bij een vriend die 2 miljoen dollar heeft gestolen van een maffiabaas. Hij speelde ook een reuzelhandelaar genaamd Papprizzio in Lasse Hallström’s Casanova, die concurreert met Casanova (Heath Ledger) voor het huwelijk met Francesca (Sienna Miller). Platt won de New York Film Critics Online Award voor beste bijrol voor zijn rol in Casanova.
Een Broadway-productie genaamd Shining City was Platt’s Broadway-debuut in 2006. Het stuk speelde zich af in Dublin, en Platt’s rol was de gekwelde hoofdpersoon, John. De regisseur van Shining City zei: “Er is één woord om Oliver te beschrijven. Dat is ‘menselijkheid’. Hij heeft die alledaagse kwaliteit. Hij is een tegenstrijdig mens met gebreken en sterke punten. En hij is beminnelijk. Hij kan je tegelijkertijd aan het lachen maken en je hart breken. Oliver heeft in de rol van John gebracht wat ik verwachtte en meer: een enorme vindingrijkheid en gevoeligheid.” Platt bezocht Dublin om zich voor te bereiden op de rol en ervoor te zorgen dat zijn optreden authentiek was. Hij werd genomineerd voor een Tony award voor “Best Performance by a Leading Actor in a Play”.
In 2007 speelde Platt de rol van Yankees eigenaar George Steinbrenner in de ESPN miniserie The Bronx Is Burning. Platt tekende voor het project nadat John Turturro was bevestigd als Billy Martin, omdat: “Dit ding leeft of sterft door die portrettering … Ik denk dat het een geweldige casting is. God weet dat hij de intensiteit heeft.” Platt speelde in de pilootaflevering van The Thick of It, een remake van de gelijknamige Britse show in 2007. De serie werd niet opgepikt door ABC.
Platt speelde als Nathan Detroit, naast Lauren Graham als Miss Adelaide, in de Broadway revival van Guys and Dolls die begon met voorstellingen in het Nederlander Theater op 3 februari 2009, en officieel opende op 1 maart 2009. De productie sloot op 14 juni 2009, na 113 voorstellingen.
Platt speelde als Witte Huis stafchef Carl Anheuser in Roland Emmerich’s 2012, een rampenfilm uitgebracht op 13 november 2009.
Platt speelde de Hogepriester in de Harold Ramis film Year One uitgebracht in 2009. In augustus 2010 werd hij gecast in de rol van “The Man in Black” in de X-Men spin-off van 2011, X-Men: First Class, geregisseerd door Matthew Vaughn. In 2012 speelde hij in de romantische komedie The Oranges naast Hugh Laurie en Leighton Meester en verscheen hij in de actiefilm Chinese Zodiac. Hij verzorgde de stem van Wiser the Owl in de animatiefilm Dorothy of Oz uit 2013. Hij verscheen in 2016 in Miramax’s bovennatuurlijke thriller, The 9th Life of Louis Drax.