Platt podejmuje decyzje o przyjęciu ról aktorskich na podstawie tego, czy rola jest „inna od tego, co właśnie robiłem… muszę być zainteresowany rolą”. Po Married to the Mob, pojawił się w Working Girl (1988), Flatliners (1990), Beethoven (1992), The Three Musketeers (1993), A Time to Kill (1996), Executive Decision (1996), i Bulworth (1998). W 1998 roku Platt i Stanley Tucci zagrali w filmie The Impostors dwóch nieudacznych aktorów, którzy improwizują z niczego nie podejrzewającymi nieznajomymi. Tucci i Platt opracowali postacie podczas pracy nad sztuką na Uniwersytecie Yale w 1988 roku, z Tucci później ukończył scenariusz i wyreżyserował film.
W 1999 roku, Platt zagrał bogatego i ekscentrycznego entuzjastę krokodyli Hectora w Lake Placid Davida E. Kelleya, obok Billa Pullmana i Bridget Fondy. Platt opisał Hectora jako „dość abrazyjnego i obcesowego czasami, ale mam nadzieję, że ma sposób na dorastanie na tobie. Myślę, że David początkowo myślał o nim jako o wielkim białym łowcy, ale kiedy podpisałem się pod rolą, napisał go w innym kierunku.”
Krótkotrwały dramat Deadline dostarczył Plattowi pierwszą główną rolę w telewizji. Stworzony przez Dick Wolf, który również stworzył Prawo & Order, Deadline koncentruje się na życiu dziennikarzy gazet w Nowym Jorku. Platt wystąpił w roli nagrodzonego Pulitzerem felietonisty Wallace’a Bentona, „nieprawdopodobnego bohatera”. Silna obsada, która obejmowała również Bebe Neuwirth i Hope Davis, nie mogła zrekompensować niestandardowego pisania i seria została wkrótce anulowana. Po porażce Deadline, Platt unikał pracy w telewizji, aż przeczytał scenariusz do The West Wing i podpisał kontrakt na rolę gościnną. Otrzymał nominację do nagrody Emmy za jego portret no-nonsense Biały Dom Counsel Oliver Babish, wniesiona w sezonie 2 do skompilowania obrony dla prezydenta Bartlet i innych, którzy ukryli jego nieujawniania stwardnienia rozsianego.
Jego rola w serialu telewizyjnym Huff jako Russell Tupper od 2004 do 2006 był dobrze przyjęty, zwłaszcza przez twórcę Bob Lowry, który powiedział: „Oliver gra alkoholik, narkoman, seksoholik, pracoholik, womanizing mizoginista, który jest uroczy. Nie znam żadnego aktora, który mógłby to zrobić. Początkowo widziałem Russella jako blond ogiera, ale kiedy zobaczyłem, co Oliver może zrobić, zdałem sobie sprawę, o ile lepszy, bogatszy i mniej przewidywalny jest od mojego wyobrażenia o tej postaci … Oliver jest bardzo zaangażowany w ideę, że historia i dialogi muszą być oparte na charakterach i unikalne”. Praca Platt został nominowany do dwóch nagród Emmy i Złotego Globu.
W 2005 roku, Platt działał w filmie Harolda Ramisa Żniwa lodowe jako nieszczęśliwy biznesmen z trofeum żony i dwóch pasierbów, który staje się zaangażowany z przyjacielem, który ukradł $ 2 miliony od szefa mafii. W filmie Lasse Hallströma Casanova zagrał również handlarza smalcem o nazwisku Papprizzio, który rywalizuje z Casanovą (Heath Ledger) o małżeństwo z Francescą (Sienna Miller). Platt zdobył nagrodę New York Film Critics Online Award dla najlepszego aktora drugoplanowego za rolę w Casanovie.
Broadwayowska produkcja o nazwie Shining City była debiutem Platta na Broadwayu w 2006 roku. Akcja sztuki rozgrywała się w Dublinie, a rolą Platta był torturowany protagonista, John. Reżyser Shining City powiedział: „Jest jedno słowo, którym można opisać Olivera. To 'człowieczeństwo’. On ma w sobie tę cechę everymana. To pełna sprzeczności istota ludzka z wadami i mocnymi stronami. I można go pokochać. Potrafi jednocześnie rozśmieszyć i złamać serce. Oliver wniósł do roli Johna to, czego oczekiwałem, a nawet więcej: ogromną pomysłowość i wrażliwość.” Platt odwiedził Dublin, aby przygotować się do roli i upewnić się, że jego występ będzie autentyczny. Był nominowany do nagrody Tony za „Najlepszy występ głównego aktora w sztuce”.
W 2007 roku, Platt zagrał rolę właściciela Yankees George’a Steinbrennera w mini-serialu ESPN The Bronx Is Burning. Platt podpisał się pod projektem po tym, jak John Turturro został potwierdzony jako Billy Martin, ponieważ, „Ta rzecz żyje lub umiera przez ten portret … Myślę, że to świetny casting. Bóg wie, że on ma w sobie tę intensywność”. Platt wystąpił w pilotażowym odcinku The Thick of It, remake’u brytyjskiego serialu o tej samej nazwie w 2007 roku. Seria nie została pobrana przez ABC.
Platt wystąpił jako Nathan Detroit, obok Lauren Graham jako Miss Adelaide, w broadwayowskim odrodzeniu Guys and Dolls, które rozpoczęło występy w Nederlander Theatre 3 lutego 2009 roku, a oficjalnie zostało otwarte 1 marca 2009 roku. Produkcja została zamknięta 14 czerwca 2009 roku, po 113 występach.
Platt wystąpił jako szef personelu Białego Domu Carl Anheuser w filmie Rolanda Emmericha 2012, filmie katastroficznym wydanym 13 listopada 2009 roku.
Platt zagrał Najwyższego Kapłana w filmie Harolda Ramisa Year One wydanym w 2009 roku. W sierpniu 2010 roku został obsadzony w roli „Człowieka w czerni” w spin-offie X-Menów z 2011 roku, X-Men: Pierwsza klasa, w reżyserii Matthew Vaughna. W 2012 roku zagrał w komedii romantycznej The Oranges u boku Hugh Laurie i Leighton Meester oraz wystąpił w filmie akcji Chiński Zodiak. Udzielił głosu sowie Wiser w filmie animowanym Dorothy of Oz z 2013 roku. Pojawił się w nadnaturalnym thrillerze Miramax z 2016 roku, The 9th Life of Louis Drax.
.