Platt ia decizii privind acceptarea unor roluri de actorie pe baza faptului că rolul este „diferit de ceea ce tocmai am făcut… trebuie să fiu interesat de rol”. După Married to the Mob, a apărut în Working Girl (1988), Flatliners (1990), Beethoven (1992), The Three Musketeers (1993), A Time to Kill (1996), Executive Decision (1996) și Bulworth (1998). În 1998, Platt și Stanley Tucci au interpretat doi actori ratați care improvizează cu necunoscuți nesperați în The Impostors. Tucci și Platt au dezvoltat personajele în timp ce lucrau la o piesă de teatru la Universitatea Yale în 1988, Tucci completând mai târziu scenariul și regizând filmul.
În 1999, Platt l-a interpretat pe Hector, bogatul și excentricul împătimit al crocodililor, în filmul lui David E. Kelley, Lake Placid, alături de Bill Pullman și Bridget Fonda. Platt l-a descris pe Hector ca fiind „destul de abraziv și nesuferit uneori, dar, sper, are un mod de a crește cu tine. Cred că David s-a gândit inițial la el ca la un fel de mare vânător de albi, dar când am semnat pentru rol l-a scris într-un fel de altă direcție.”
Drama Deadline, de scurtă durată, i-a oferit lui Platt primul rol principal la televiziune. Creată de Dick Wolf, care a creat și Law & Order, Deadline s-a axat pe viața jurnaliștilor de ziar din New York. Platt a jucat în rolul editorialistului Wallace Benton, laureat al premiului Pulitzer, un „erou improbabil”. Distribuția puternică, din care mai făceau parte Bebe Neuwirth și Hope Davis, nu a putut compensa scenariul de calitate inferioară, iar serialul a fost anulat în curând. După eșecul lui Deadline, Platt a evitat să lucreze la televiziune până când a citit un scenariu pentru The West Wing și a semnat pentru un rol de invitat. El a primit o nominalizare la premiile Emmy pentru interpretarea consilierului Casei Albe, Oliver Babish, adus în timpul celui de-al doilea sezon pentru a compila o apărare pentru președintele Bartlet și pentru alte persoane care au mușamalizat faptul că acesta nu a dezvăluit că suferă de scleroză multiplă.
Rolul său din serialul de televiziune Huff, în rolul lui Russell Tupper, din 2004 până în 2006, a fost bine primit, în special de creatorul Bob Lowry, care a spus: „Oliver joacă rolul unui misogin alcoolic, dependent de droguri, dependent de sex, dependent de muncă, misogin și afemeiat, care este adorabil. Nu cunosc niciun actor care să poată face asta. Inițial l-am văzut pe Russell ca pe un armăsar blond, dar când am văzut ce poate face Oliver, mi-am dat seama cât de mult mai bun, mai bogat și mai puțin previzibil era decât ideea mea despre personaj…”. Oliver este foarte atașat de ideea ca povestea și dialogul să fie bazate pe caracter și să fie unice”. Munca lui Platt a fost nominalizată la două premii Emmy și la un Glob de Aur.
În 2005, Platt a jucat în filmul lui Harold Ramis, The Ice Harvest, în rolul unui om de afaceri nefericit, cu o soție trofeu și doi copii vitregi, care se implică cu un prieten care a furat 2 milioane de dolari de la un șef al Mafiei. De asemenea, a jucat rolul unui negustor de untură pe nume Papprizzio în filmul Casanova al lui Lasse Hallström, care concurează cu Casanova (Heath Ledger) pentru căsătoria cu Francesca (Sienna Miller). Platt a câștigat premiul New York Film Critics Online pentru cel mai bun actor în rol secundar pentru rolul său din Casanova.
O producție de pe Broadway intitulată Shining City a fost debutul lui Platt pe Broadway în 2006. Piesa a fost plasată în Dublin, iar rolul lui Platt a fost protagonistul torturat, John. Regizorul spectacolului Shining City a declarat: „Există un singur cuvânt pentru a-l descrie pe Oliver. Este „umanitate”. El are acea calitate de om obișnuit. Este o ființă umană contradictorie, cu defecte și puncte forte. Și este adorabil. Te poate face să râzi și să-ți frângă inima în același timp. Oliver a adus în rolul lui John ceea ce mă așteptam și chiar mai mult: o inventivitate și o sensibilitate extraordinare.” Platt a vizitat Dublin pentru a se pregăti pentru rol și pentru a se asigura că interpretarea sa este autentică. A fost nominalizat la premiul Tony pentru „Cea mai bună interpretare a unui actor principal într-o piesă de teatru”.
În 2007, Platt a interpretat rolul proprietarului Yankees, George Steinbrenner, în miniseria ESPN The Bronx Is Burning. Platt s-a înscris în proiect după ce John Turturro a fost confirmat în rolul lui Billy Martin, deoarece: „Acest lucru trăiește sau moare prin această portretizare … Cred că este o distribuție excelentă. Dumnezeu știe că are intensitatea necesară”. Platt a jucat în episodul pilot al serialului The Thick of It, un remake al serialului britanic cu același nume, în 2007. Serialul nu a fost preluat de ABC.
Platt a jucat rolul lui Nathan Detroit, alături de Lauren Graham în rolul domnișoarei Adelaide, în reluarea de pe Broadway a spectacolului Guys and Dolls, care a început reprezentațiile la Nederlander Theatre pe 3 februarie 2009 și s-a deschis oficial pe 1 martie 2009. Producția s-a încheiat pe 14 iunie 2009, după 113 reprezentații.
Platt a jucat rolul șefului de cabinet al Casei Albe, Carl Anheuser, în filmul 2012 al lui Roland Emmerich, un film catastrofă lansat pe 13 noiembrie 2009.
Platt a jucat rolul Marelui Preot în filmul lui Harold Ramis Year One lansat în 2009. În august 2010, a fost distribuit în rolul lui „The Man in Black” în filmul X-Men spin-off din 2011, X-Men: First Class, regizat de Matthew Vaughn. În 2012, a jucat în comedia romantică The Oranges alături de Hugh Laurie și Leighton Meester și a apărut în filmul de acțiune Chinese Zodiac. A oferit vocea bufniței Wiser în filmul de animație Dorothy of Oz din 2013. A apărut în thrillerul supranatural din 2016 al companiei Miramax, The 9th Life of Louis Drax.
.