Platt prend ses décisions quant à l’acceptation de rôles d’acteur en se basant sur le fait que le rôle est « différent de ce que je viens de faire… Je dois effectivement être intéressé par le rôle ». Après Marié à la mafia, il apparaît dans Working Girl (1988), Flatliners (1990), Beethoven (1992), Les Trois Mousquetaires (1993), Un temps pour tuer (1996), Décision exécutive (1996), et Bulworth (1998). En 1998, Platt et Stanley Tucci ont joué le rôle de deux mauvais acteurs qui improvisent avec des inconnus sans méfiance dans The Impostors. Tucci et Platt ont développé les personnages alors qu’ils travaillaient sur une pièce de théâtre à l’université de Yale en 1988, Tucci complétant plus tard le scénario et réalisant le film.
En 1999, Platt a joué le riche et excentrique amateur de crocodiles Hector dans Lake Placid de David E. Kelley, aux côtés de Bill Pullman et Bridget Fonda. Platt a décrit Hector comme étant « assez abrasif et odieux par moments, mais, je l’espère, il a une façon de s’attacher à vous. Je pense que David l’avait initialement imaginé comme une sorte de grand chasseur blanc, mais quand j’ai signé pour le rôle, il l’a en quelque sorte écrit dans une direction différente. »
Le drame éphémère Deadline a fourni à Platt son premier rôle principal à la télévision. Créé par Dick Wolf, qui a également créé Law & Order, Deadline se concentrait sur la vie des journalistes de presse à New York. Platt jouait le rôle du chroniqueur Wallace Benton, lauréat du prix Pulitzer, un « héros improbable ». Le casting solide, qui comprenait également Bebe Neuwirth et Hope Davis, n’a pas pu compenser une écriture de qualité inférieure et la série a été rapidement annulée. Après l’échec de Deadline, Platt a évité de travailler à la télévision jusqu’à ce qu’il lise un script pour The West Wing et signe pour un rôle d’invité. Il a obtenu une nomination aux Emmy Awards pour son interprétation d’Oliver Babish, conseiller de la Maison Blanche sans état d’âme, amené au cours de la deuxième saison à compiler une défense pour le président Bartlet et d’autres personnes qui ont couvert sa non-divulgation de la sclérose en plaques.
Son rôle dans la série télévisée Huff, dans le rôle de Russell Tupper, de 2004 à 2006, a été bien accueilli, notamment par le créateur Bob Lowry, qui a déclaré : « Oliver joue un misogyne alcoolique, toxicomane, accro au sexe, accro au travail et coureur de jupons qui est adorable. Je ne connais aucun acteur qui puisse faire ça. Au départ, je voyais Russell comme un étalon blond, mais quand j’ai vu ce qu’Oliver pouvait faire, j’ai réalisé à quel point il était meilleur, plus riche et moins prévisible que l’idée que je me faisais du personnage … Oliver est très attaché à l’idée que l’histoire et le dialogue doivent être axés sur le personnage et être uniques ». Le travail de Platt a été nommé pour deux Emmy Awards et un Golden Globe.
En 2005, Platt a joué dans le film La Moisson de glace de Harold Ramis, dans le rôle d’un homme d’affaires malheureux avec une femme trophée et deux beaux-enfants qui se lie avec un ami qui a volé 2 millions de dollars à un patron de la mafia. Il a également joué le rôle d’un marchand de saindoux nommé Papprizzio dans le film Casanova de Lasse Hallström, qui est en concurrence avec Casanova (Heath Ledger) pour le mariage avec Francesca (Sienna Miller). Platt a remporté le New York Film Critics Online Award du meilleur acteur de soutien pour son rôle dans Casanova.
Une production de Broadway nommée Shining City a permis à Platt de faire ses débuts à Broadway en 2006. La pièce se déroulait à Dublin, et le rôle de Platt était celui du protagoniste torturé, John. Le metteur en scène de Shining City a déclaré : « Il y a un mot pour décrire Oliver. C’est ‘humanité’. Il a cette qualité de monsieur tout le monde. C’est un être humain contradictoire avec des défauts et des forces. Et il est attachant. Il peut simultanément vous faire rire et vous briser le cœur. Oliver a apporté au rôle de John ce que j’attendais et plus encore : une inventivité et une sensibilité extraordinaires ». Platt s’est rendu à Dublin pour se préparer au rôle et s’assurer que sa performance était authentique. Il a été nommé pour le Tony Award de la « meilleure performance d’un acteur principal dans une pièce de théâtre ».
En 2007, Platt a joué le rôle du propriétaire des Yankees George Steinbrenner dans la mini-série ESPN The Bronx Is Burning. Platt a signé sur le projet après que John Turturro a été confirmé comme Billy Martin, parce que, « Cette chose vit ou meurt par cette représentation …. Je pense que c’est un excellent casting. Dieu sait qu’il a l’intensité nécessaire. » Platt a joué dans l’épisode pilote de The Thick of It, un remake de la série britannique du même nom en 2007. La série n’a pas été reprise par ABC.
Platt a joué le rôle de Nathan Detroit, aux côtés de Lauren Graham dans le rôle de Miss Adelaide, dans la reprise de Guys and Dolls à Broadway qui a commencé les représentations au Nederlander Theatre le 3 février 2009 et a officiellement ouvert le 1er mars 2009. La production a fermé le 14 juin 2009, après 113 représentations.
Platt a joué le rôle du chef de cabinet de la Maison Blanche, Carl Anheuser, dans 2012 de Roland Emmerich, un film catastrophe sorti le 13 novembre 2009.
Platt a joué le grand prêtre dans le film Year One de Harold Ramis sorti en 2009. En août 2010, il a obtenu le rôle de « l’homme en noir » dans le spin-off des X-Men de 2011, X-Men : First Class, réalisé par Matthew Vaughn. En 2012, il a joué dans la comédie romantique The Oranges aux côtés de Hugh Laurie et Leighton Meester et est apparu dans le film d’action Chinese Zodiac. Il a fourni la voix de Wiser le hibou dans le film d’animation Dorothy of Oz de 2013. Il est apparu en 2016 dans le thriller surnaturel de Miramax, La 9e vie de Louis Drax.