Platt toma suas decisões sobre aceitar papéis de ator com base no papel ser “diferente do que eu acabei de fazer… eu tenho que estar interessado no papel”. Depois de casado com a Máfia, ele apareceu em Working Girl (1988), Flatliners (1990), Beethoven (1992), The Three Musketeers (1993), A Time to Kill (1996), Executive Decision (1996), e Bulworth (1998). Em 1998 Platt e Stanley Tucci interpretaram dois atores caloteiros que improvisam com estranhos insuspeitos em Os Impostores. Tucci e Platt desenvolveram os personagens enquanto trabalhavam em uma peça na Universidade de Yale em 1988, com Tucci completando mais tarde o roteiro e dirigindo o filme.
Em 1999, Platt interpretou o rico e excêntrico entusiasta de crocodilos Hector em Lake Placid, de David E. Kelley, ao lado de Bill Pullman e Bridget Fonda. Platt descreveu Hector como “bastante abrasivo e detestável às vezes, mas, espero, ele tem uma maneira de crescer em você”. Acho que David originalmente pensava nele como um grande caçador de brancos, mas quando me inscrevi no papel ele meio que o escreveu em uma direção diferente”
O drama de curta duração Deadline forneceu o primeiro papel principal de Platt na televisão. Criado por Dick Wolf, que também criou Law & Order, Deadline focado na vida dos jornalistas de jornal em Nova Iorque. Platt estrelou como o colunista vencedor do Prêmio Pulitzer Wallace Benton, um “herói improvável”. O elenco forte, que também incluía Bebe Neuwirth e Hope Davis, não conseguiu compensar a escrita abaixo do padrão e a série foi logo cancelada. Depois do fracasso do Deadline, Platt evitou trabalhar na televisão até ler um roteiro para The West Wing e assinou para um papel de convidado. Ele recebeu uma indicação do Emmy por seu retrato de Oliver Babish, conselheiro da Casa Branca, trazido durante a segunda temporada para compilar uma defesa para o presidente Bartlet e outros que encobriram sua não revelação de esclerose múltipla.
O seu papel na série de televisão Huff como Russell Tupper de 2004 a 2006 foi bem recebido, especialmente pelo criador Bob Lowry, que disse: “Oliver interpreta um alcoólico, viciado em drogas, sexaholic, workaholic, mulherengo misógino que é adorável”. Eu não conheço nenhum ator que pudesse fazer isso”. Eu originalmente via Russell como um garanhão loiro, mas quando vi o que Oliver podia fazer, percebi como ele era muito melhor, mais rico e menos previsível do que a minha ideia do personagem … Oliver está muito comprometido com a idéia de que a história e o diálogo sejam guiados pelo caráter e únicos”. O trabalho de Platt foi indicado para dois prêmios Emmy e um Globo de Ouro.
Em 2005, Platt atuou no filme de Harold Ramis The Ice Harvest como um infeliz homem de negócios com uma esposa troféu e dois enteados que se envolvem com um amigo que roubou 2 milhões de dólares de um chefe da Máfia. Ele também interpretou um comerciante de banha chamado Papprizzio no Casanova de Lasse Hallström, que compete com Casanova (Heath Ledger) pelo casamento com Francesca (Sienna Miller). Platt ganhou o prêmio New York Film Critics Online Award de melhor ator coadjuvante por seu papel em Casanova.
Uma produção da Broadway chamada Shining City foi a estréia de Platt na Broadway em 2006. A peça foi montada em Dublin, e o papel de Platt foi o protagonista torturado, John. O diretor de Shining City disse: “Há uma palavra para descrever Oliver. É ‘humanidade’. Ele tem aquela qualidade de “everyman”. Ele é um ser humano contraditório, com falhas e pontos fortes. E ele é adorável. Ele pode simultaneamente fazer-te rir e partir o teu coração. Oliver trouxe para o papel de John o que eu esperava e mais: uma tremenda inventividade e sensibilidade.” Platt visitou Dublin para se preparar para o papel e garantir que o seu desempenho fosse autêntico. Ele foi nomeado para um prêmio Tony de “Melhor Performance de um Ator Principal em uma Peça”.
Em 2007, Platt fez o papel do proprietário do Yankees George Steinbrenner na minissérie ESPN The Bronx Is Burning. Platt assinou o projeto depois que John Turturro foi confirmado como Billy Martin, porque, “Esta coisa vive ou morre por aquele retrato … Acho que é um ótimo casting. Deus sabe que ele tem a intensidade.” Platt estrelou no episódio piloto de The Thick of It, um remake do programa britânico com o mesmo nome, em 2007. A série não foi retomada por ABC.
Platt estrelou como Nathan Detroit, ao lado de Lauren Graham como Miss Adelaide, no renascimento de Guys and Dolls da Broadway, que começou a actuar no Nederlander Theatre a 3 de Fevereiro de 2009, e abriu oficialmente a 1 de Março de 2009. A produção encerrou em 14 de junho de 2009, após 113 performances.
Platt estrelou como Chefe de Gabinete da Casa Branca Carl Anheuser em Roland Emmerich’s 2012, um filme de catástrofe lançado em 13 de novembro de 2009.
Platt interpretou o Sumo Sacerdote no filme Harold Ramis Ano Um lançado em 2009. Em agosto de 2010, ele foi elenco no papel de “O Homem de Preto” no spin-off X-Men de 2011, X-Men: Primeira Classe, dirigido por Matthew Vaughn. Em 2012, estrelou na comédia romântica The Oranges ao lado de Hugh Laurie e Leighton Meester e apareceu no filme de ação Chinese Zodiac. Ele deu a voz de Wiser the Owl no filme de animação de 2013, Dorothy of Oz. Ele apareceu no thriller sobrenatural de 2016 da Miramax, The 9th Life of Louis Drax.