2006-2011: Tidlig karriere og tv
Under sit studie på Delhi College of Engineering meldte Rajput sig til Shiamak Davars danseundervisning. Kort tid efter begyndte han også at deltage i skuespillerkurser under teaterinstruktøren Barry John. Rajput udtalte senere, at han fandt oplevelsen befriende og ønskede at fortsætte med at gøre det for altid. Han optrådte som baggrundsdanser i Dhoom Again-sangen i Dhoom 2 og i Ashwariya Rai’s optræden ved afslutningsceremonien ved Commonwealth Games i 2006. I 2006 forlod han sin ingeniøruddannelse i løbet af sit fjerde år for at begynde en karriere inden for kunst og performance. Han flyttede til Mumbai og tog småjobs og små roller, mens han arbejdede i teaterbranchen. I Mumbai blev Rajput medlem af Nadira Babbars teatergruppe kaldet Ekjute, som han blev i to og et halvt år.
Rajput blev spottet af et castingteam fra Balaji Telefilms, mens han arbejdede på Prithvi Theatre. Han blev efterfølgende indkaldt til en audition og fik en rolle som anden hovedrolle i tv-serien Kis Desh Mein Hai Meraa Dil i 2008. Han havde sikret sig rollen som Preet Singh Juneja, stedbror til hovedrolleindehaveren Harshad Chopda, og han kom ind i showet i det syvende afsnit. Karakteren blev dræbt tidligt i serien, men på grund af seernes popularitet blev han bragt tilbage i seriens finale som en ånd, der så på, da hans familie fejrede, at de kom ud af en svær tid. Præstationen havde gjort indtryk på producenten Ekta Kapoor, som stod inde for, at han blev castet som hovedrolle i en anden serie Pavitra Rishta, angiveligt mod værtskanalen Zee TV’s ønske.
I Pavitra Rishta blev Rajput castet som Manav Deshmukh, der var en “ideel søn og ægtemand”, og han spillede sammen med Ankita Lokhande i hovedrollen. Rollen var angiveligt et gennembrud for ham, og for den vandt han forskellige tv-priser, herunder sin første pris for bedste skuespiller ved Indian Television Academy Awards 2010. Han vandt også tre store tv-priser i kategorierne bedste mandlige skuespiller og mest populære skuespiller. I 2010 deltog han i anden sæson af danserealityshowet Zara Nachke Dikha som en del af holdet Mast Kalandar Boys. I det særlige afsnit om Mors Dag dedikerede holdet en optræden til Rajputs mor, som var død. Senere samme år deltog han også i fjerde sæson af et andet dansekonkurrence-realityshow kaldet Jhalak Dikhhla Jaa og blev sat sammen med koreografen Shampa Sonthalia; de blev nummer to i sæsonen.
Rajput fortsatte med at medvirke i Pavitra Rishta fra den første udsendelse i 2009 til hans exit i 2011 og havde spillet rollen som seriens hovedperson i to og et halvt år på tidspunktet for hans exit. Han havde oplyst, at han havde til hensigt at flytte til USA for at studere filmproduktion, og han havde allerede fået erfaring bag kulisserne i filmen Raaz 2, hvor han var instruktørassistent. Rajput dukkede senere op igen i det sidste afsnit af Pavitra Rishta i 2014 efter at have fået kritikerroser i Bollywood.
2011-2015: Filmdebut og Yash Raj Films
I 2011 blev Rajput spottet af Mukesh Chhabra, castingdirektøren for Kai Po Che! Han var i færd med at tilmelde sig et kursus i filmproduktion på Stanford University, men besluttede sig for at tage imod tilbuddet. Han blev efterfølgende castet i rollen som Ishaan Bhatt, en cricketspiller på distriktsniveau, der var offer for politik i udtagelsesbrødreklubben og en af de tre hovedroller sammen med Rajkummar Rao og Amit Sadh. Filmen blev instrueret af Abhishek Kapoor og baseret på Chetan Bhagat-romanen The 3 Mistakes of My Life, som handlede om tre venners liv, der blev ramt af jordskælvet i Gujarat i 2001 og opstandene i Gujarat i 2002, blev udgivet i 2013 og blev en kommerciel og kritisk succes. Rajput modtog en nominering til Filmfare Awards i kategorien bedste debutantskuespiller for sin præstation i filmen.
Hvor udgivelsen af hans debutfilm Kai Po Che! blev Rajput skrevet under af Raj Kumar Hirani til en rolle i det satiriske drama med Aamir Khan i hovedrollen kaldet PK. I filmen blev han castet som kæresten til Anushka Sharmas karakter af en journalist. Han indgik også en aftale med Yash Raj Films begyndende med en hovedrolle i filmen Shuddh Desi Romance. Filmen var en romantisk komedie, hvor Rajput spillede karakteren Raghu Ram Sitaram, en turistguide, der blev forelsket i en kvinde på vej til sit eget ægteskab, den havde Parineeti Chopra og Vaani Kapoor med. Shuddh Desi Romance blev udgivet i 2013 og blev et sleeper hit. Efter udgivelsen af sine to første film blev Rajput af instruktørveteranen Shekhar Kapur beskrevet som “en af de mest inspirerende unge skuespillere, der er kommet ud af Indien”, og han blev af og til omtalt som “den næste SRK”. Filmen PK blev senere udgivet i 2014 og blev den mest indiske film med den højeste indtjening.
I juni 2013 annoncerede Yash Raj Films og Dibakar Banerjee Productions den fælles produktion af Detektiv Byomkesh Bakshy! med Sushant Singh Rajput i hovedrollen. Rajput begyndte at arbejde på det nye projekt efter udgivelsen af hans anden film Shuddh Desi Romance. Filmen var en mysterie-action-thriller med Byomkesh Bakshi, en fiktiv detektiv, der oprindeligt blev skabt af den bengalske forfatter Sharadindu Bandyopadhyay. Dibakar Banerjee, filmens instruktør og indehaver af IP-rettighederne til Byomkesh Bakshi-historierne, havde hyret ham til at spille hovedrollen som hovedperson. Inden udgivelsen havde Rajput en særlig optræden i politikrimidramaet CID i rollen som Byomkesh Bakshy. Filmen blev udgivet den 3. april 2015 og klarede sig ikke godt i biografen, men fik alligevel en positiv kritisk modtagelse. I september 2013 indledte Rajput et samarbejde med Shekhar Kapur om hans kommende projekt Paani, en film, der foregår i fremtiden, og som viser en verden, hvor krige udkæmpes om vand. Det blev oprindeligt rapporteret, at Hrithik Roshan og derefter Vivek Oberoi skulle spille hovedrollen i filmen, men den gik til sidst til Rajput, efter at Yash Raj Films gik ind i co-produktionen og valgte at få ham med i filmen. Han havde angiveligt deltaget i workshops med Kapur i 10 måneder, før projektet blev suspenderet i 2015, da Yash Raj Films trak sig ud af det. I kølvandet herpå opsagde Rajput sin kontrakt med produktionshuset.
2015-2018: Dhoni-biograffilm, Raabta og Kedarnath
I 2011 blev en biograffilm om den indiske cricketholdkaptajn Mahendra Singh Dhoni’s liv udtænkt af Dhoni’s manager, Arun Pandey. Projektet blev oprindeligt mødt med forskellige vanskeligheder, herunder indvendinger fra Board of Control for Cricket in India (BCCI) og Dhonis krav om en stor royalty. Den 25. september 2014 blev Sushant Singh Rajput annonceret som den skuespiller, der skulle spille Dhonis rolle i biograffilmen, der fik titlen M.S. Dhoni: The Untold Story og blev instrueret af Neeraj Pandey. Filmen var centreret omkring cricketspillerens liv, der begyndte med hans barndom i byen Ranchi og førte frem til Indiens sejr ved Cricket World Cup i 2011 under hans kaptajnspost. Rajput var i øvrigt ikke dygtig til cricket og måtte træne regelmæssigt i spillet i 13 måneder samt indfange Dhonis spillestil til sin portrættering i filmen, han blev trænet af Kiran More, der efter sigende trænede ham i en professionel sportsudøvers regime snarere end som skuespiller. Filmen blev produceret af Arun Pandey med Fox Star Studios og blev udgivet den 2. oktober 2016. Den blev den 5. mest indtjenende Bollywood-film i det år. Rajput modtog kritikerroser for sin præstation og nomineringer til en række prestigefyldte priser, herunder Filmfare Awards, International Indian Film Academy Awards og den vindende nominering ved Indian Film Festival of Melbourne. Han havde også en cameooptræden i komediefilmen Welcome to New York, som blev udgivet den 23. februar 2018, og hvor hovedpersonerne mødte Rajput, men forvekslede ham med Mahendra Singh Dhoni.
Under udgivelsen af M. S. Dhoni: The Untold Story havde Rajput i et interview udtalt, at han havde skrevet under på yderligere fem film; nemlig Raabta, Takadum, Chanda Mama Door Ke, en anden biograffilm om en atlet og en film produceret af Dharma Productions med Jacqueline Fernandez i hovedrollen. Tidligere i 2014 var der kommet rapporter frem om, at Rajput var ved at blive signet ind sammen med Alia Bhatt til hovedrollerne i den største budgetproduktion af producent-instruktørerne Homi Adajania og Dinesh Vijan. I en meddelelse i februar 2015 blev filmen med titlen Raabta, produceret af det Vijan ejede Maddock Films og med Adajania og Vijan som medinstruktører, offentliggjort, hvor Rajput og Bhatt var i hovedrollen. Bhatt besluttede dog at fravælge projektet samme år, og rollen som den kvindelige hovedrolle gik i sidste ende til Kriti Sanon. Rajput og Sanon medvirkede senere i en T-Series-musikvideo fra 2017 af sangen Paas Aao, der hedder Paas Aao og er komponeret af duoen Armaan og Amaal Mallik. I 2017 var han for første gang med på Forbes India’s Top 100 Celebrity-liste.
Den anden biograffilm, som Rajput skulle medvirke i, fik foreløbig titlen Murli: The Unsing Hero, hvor han skulle spille rollen som den handicappede jawan, der blev paralympisk guldmedaljevinder Murlikant Petkar. I juni 2016 blev Rajput sammen med Parineeti Chopra og Irrfan Khan også annonceret som hovedrolle i den Adajania-registrerede film kaldet Takadum med optagelserne planlagt til at begynde i oktober, men projektet blev sat på standby på grund af problemer i forbindelse med en omarbejdning af manuskriptet. I mellemtiden var annonceringen af Rajput’s rolle i Chanda Mama Door Ke kommet i september 2016. I filmen, der skulle instrueres af Sanjay Puran Singh, skulle Rajput have spillet sammen med Nawazuddin Siddiqui og R. Madhavan og blev castet i rollen som astronaut, som han endda blev sendt til NASA på et træningsmodul i 2017. Han blev også castet som hovedrollen i spion-thrillerfilmen Romeo Akbar Walter i 2017, men han forlod projektet samme år, hvilket angiveligt skabte utilfredshed hos producenten Bunty Walia, som havde offentliggjort filmen med ham på forsiden. Senere i december 2017 blev det annonceret, at han var blevet signet af Abhishek Chaubey, instruktøren af Udta Punjab, til hans næste film med titlen Son Chiraiya, hvor han skulle spille sammen med Bhumi Pednekar.
Raabta blev udgivet den 9. juni 2017, som efterfølgende modtog blandede anmeldelser fra kritikerne og endte som et flop i kassen, da den ikke kunne inddrive sine store produktionsomkostninger. Det var en tidsoverskridende kærlighedshistorie, hvor Sushant Singh Rajput spillede rollen som to karakterer, der var reinkarnationer af hinanden. Optagelserne foregik primært i Budapest i Ungarn, i den indiske delstat Punjab og på øen Mauritius. Tidligere i marts 2017 var Rajput også begyndt at optage sammen med Jacqueline Fernandez til Karan Johars Dharma Productions-film, der på det tidspunkt havde fået titlen Drive. Filmen var instrueret af Tarun Mansukhani og var en prequel til filmen Bang Bang! fra 2014, der havde Hrithik Roshan og Katrina Kaif i hovedrollerne. En del af optagelserne fandt sted i byen Tel Aviv i Israel, som blev promoveret af den israelske regering som en del af dens turisme- og diplomatiske initiativ. Udgivelsen var oprindeligt planlagt til den 2. marts 2018, men i en meddelelse fra februar blev datoen flyttet til den 7. september 2018. Udgivelsen blev dog udsat for anden gang uden nogen fast udgivelsesdato på grund af kreative uoverensstemmelser mellem instruktøren Mansukhani og producenten Karan Johar.
I mellemtiden i marts 2017 blev Rajput signet ind af instruktøren Abhishek Kapoor og producenten Ekta Kapoor til deres film kaldet Kerdarnath. Det var en kærlighedshistorie, der udspillede sig på baggrund af oversvømmelserne i Uttarakhand i 2013, hvor Rajput spillede med Sara Ali Khan i hovedrollen. Han spillede karakteren Mansoor, en muslimsk portør, som også var en hengiven tilhænger af Lord Shiva, og hvis levebrød drejede sig om Shiv-templet i Kedarnath. Optagelserne til filmen begyndte i september 2017 og skulle have premiere i juni 2018. Under optagelserne udtalte Abhishek Kapoor, der tidligere havde været instruktør på Rajputs debutfilm Kai Po Che!, at Rajput var i langt bedre form til Kedarnath og forventede, at den ville blive en endnu større succes. Filmen blev dog hurtigt broderet ind i kontroverser, da Bharatiya Janata Party hævdede, at den fremmede Jihad ved at vise et interreligiøst par og opfordrede til at forbyde den. Det endte med, at filmen blev forbudt at vise i 7 ud af 13 distrikter i Uttarakhand og blev udgivet den 7. december 2018. På trods af forbuddet blev den en kommerciel succes, selv om den ikke helt levede op til den forventede succes i biografen. Efter udgivelsen var den den næsthøjeste indtjening blandt Rajputs film i hovedrollen efter Dhoni-biografien.
2018-2020: Iværksætterdebut og senere karriere
Den 2. maj 2018 blev Rajput indlemmet som partner i et selskab ved navn Innsaei Ventures, som blev grundlagt den 26. april 2018, hvorefter han blev udnævnt som en af selskabets tre direktører, de andre er Varun Mathur og Saurabh Mishra. Rajput og Mathur blev krediteret som medstiftere og indstillet på at foretage en investering på ₹300 crore (svarende til ₹323 crore eller 45 millioner USD i 2019) i virksomheden. Virksomheden fik navnet Innsaei efter det islandske ord for institution og blev markedsført som værende aktiv inden for områder relateret til intellektuel ejendomsret og nye teknologier. I løbet af en uge blev han tilknyttet NITI Aayog som brandambassadør for Women Entrepreneurship Platform og til fremme af BHIM-mobilbetalingsappen. Efterfølgende oprettede Innsaei Ventures en fond på ₹20 crore (svarende til ₹22 crore eller 3,0 mio. USD i 2019) til fordel for Women Entrepreneurship Platform. Samme år annoncerede Rajput det første kreative produkt fra Innsaei Ventures, en serie på 12 biograffilm, hvor han ville spille rollerne af forskellige indiske historiske personer mellem årene 540 f.Kr. og 2015 CE.
I begyndelsen af 2018 begyndte Rajput at optage til filmen Sonchiriya. Det var et historisk drama, der foregår i 1970’erne, hvor han spillede rollen som en karakter ved navn Lakhna, en løjtnant i en bande af dacoits; han var i hovedrollen sammen med Bhumi Pednekar, Manoj Bajpayee, Ranvir Shorey og Ashutosh Rana. Filmen blev instrueret af Abhishek Chaubey, produceret af Ronnie Screwvala og indeholdt den virkelige karakter Daku Man Singh, som blev spillet af Bajpayee. Filmen blev udgivet den 1. marts 2019 og fik en positiv modtagelse af kritikerne og vandt en række priser, men den blev ikke en kommerciel succes. I 2018 blev han også hyret af Nitesh Tiwari, instruktøren af blockbusterfilmen Dangal, til sin nye film med titlen Chhichhore, hvis optagelser begyndte i september. Det var en romantisk komedie, hvor Rajput spillede karakteren Anirudh Pathak, en fraskilt ægtemand, der fortæller sit collegeliv til sin teenagesøn og overfor Maya, hans ekskone spillet af Shraddha Kapoor. Filmen, der er produceret af Fox Star Studios og Nadiadwala Grandson Entertainment, blev udgivet den 6. september 2019 og blev den tredje film med Rajput, der indtjente over ₹100 crore (14 mio. USD) efter PK og Dhoni-biografien. Filmen vandt National Film Award for bedste spillefilm på hindi.
I et interview i januar 2019, før udgivelsen af Sonchiriya, havde Rajput udtalt, at han var i forhandlinger om 12 andre film, hvoraf Chanda Mama Door Ke og biograffilmen om Murlikant Petkar endnu ikke var færdiggjort. Han skulle medvirke i Rifleman, men filmen kom i juridiske problemer på grund af ophavsretlige problemer kort efter annonceringen og kunne ikke blive lavet. Han havde fravalgt produktionen af Chanda Mama Door Ke i det foregående år med henvisning til tidsmæssige konflikter i forbindelse med optagelserne og havde erklæret, at han ville producere sin egen rumfilm gennem Innsaei Ventures. I september 2019 blev et andet selskab ved navn Vividrage Rhealtyx registreret med en indbetalt kapital på ₹1 lakh (1.400 USD); Rajput blev en af de tre direktører i selskabet, de andre var Rhea Chakraborty og Showik Chakraborty. I mellemtiden fik den længe forsinkede udgivelse af filmen med titlen Drive sin premiere færdiggjort og blev udgivet direkte på Netflix i november 2019 som en omkostningsbesparende foranstaltning. Den 6. januar 2020 grundlagde Rajput også en nonprofitorganisation (NGO) ved navn Front India for World Foundation med den erklærede hensigt at arbejde for udryddelse af fattigdom, sult og underernæring og fremme af bedre sundhedspleje og sanitære forhold. Forinden donerede han på vegne af en af sine fans ₹1 crore (140.000 USD) til Chief Minister’s Relief Fund efter oversvømmelserne i Kerala i 2018. I 2019 figurerede han for anden gang på Forbes’ årlige Top 100 Celebrity-liste.
Siden 2017 blev Rajput skrevet under på Mukesh Chhabras instruktørdebut; Fox Star Studios havde ansat Chhabra til en Hindi-remake af The Fault in Our Stars, en Hollywood-hitfilm, der er produceret af 20th Century Fox. Chabbra havde også været den castingdirektør, der først havde opdaget ham til Kai Po Che!, som var Rajputs debutfilm. Optagelserne til filmen begyndte den 9. juli 2018 i byen Jamshedpur i Jharkhand. Under optagelserne havde Rajput bemærket, at han delte et godt bånd med Chhabra og havde lovet Chhabra, at han også ville medvirke i hans første. Filmen, der er baseret på romanen af samme navn The Fault in Our Stars skrevet af forfatteren John Green, havde oprindeligt titlen Kizie aur Manny og skulle efter planen komme i biograferne i 2019. Rajput spillede hovedrollen sammen med Sanjana Sanghi og spillede karakteren Manny, en patient med knoglekræftsygdommen osteosarcoma; rollen i den hindi genindspilning var en gentagelse af Ansel Elgort’s rolle. I filmen medvirkede også Saif Ali Khan og musikalske kompositioner af A. R. Rahman. Titlen blev senere omdøbt til Dil Bechara, og udgivelsesdatoen blev flyttet til den 8. maj 2020. Den planlagte udgivelse af filmen fandt dog ikke sted på grund af restriktioner, der blev indført under COVID-19-pandemien. I sidste ende blev den posthumt udgivet på streamingplatformen Disney+ Hotstar og blev en rekord i de første 24 timers seertal med ca. 95 millioner seere. Det forlyder, at Rajput dagen før sin død var i forhandlinger med en instruktør om en film baseret på Mumbaiangrebene i 2008.